Détection d'agents pathogènes transmis par des vecteurs chez des chiens présentant une rupture du ligament croisé crânial vivant dans la région méditerranéenne

Extraits d'une étude de Maria-Dolores Tabar, Javier Tabar, Carolina Naranjo, Laura Altet et Xavier Roura (2022)

https://doi.org/10.1186/s13071-022-05205-x

Traduit et abrégé par Sven Jan Arndt

Introduction

La détection des agents pathogènes transmis par des vecteurs chez les chiens présentant une rupture du ligament croisé crânial et vivant dans la région méditerranéenne est cruciale pour la santé et le bien-être de ces animaux. Un examen et une analyse approfondis permettent d'identifier les infections potentielles et de mettre en œuvre des mesures appropriées pour contrôler la propagation de la maladie.

Le rôle des vecteurs, tels que les tiques ou les puces, dans la transmission d'agents pathogènes aux chiens ne doit pas être sous-estimé. Ces parasites microscopiques peuvent transmettre diverses maladies dangereuses, comme la maladie de Lyme, l'ehrlichiose ou la leishmaniose. Il est donc important de développer des méthodes de détection spécifiques pour identifier ces agents pathogènes chez les chiens présentant une rupture du ligament croisé antérieur dans la région méditerranéenne.

Un diagnostic efficace repose sur la combinaison de différentes techniques et analyses. Il s'agit notamment des tests sérologiques, des analyses moléculaires telles que la réaction en chaîne par polymérase (PCR) et des examens cliniques permettant d'identifier les symptômes et les signes d'infection. Cette approche globale permet un diagnostic précis et la mise en place d'un traitement adapté.

La détection des agents pathogènes transmis par des vecteurs chez les chiens présentant une rupture du ligament croisé crânial dans la région méditerranéenne exige une étroite collaboration entre vétérinaires, laboratoires et instituts de recherche. Seule une action concertée permettra d'approfondir nos connaissances sur ces maladies, de développer des mesures préventives et d'améliorer la santé canine.

Globalement, la détection d'agents pathogènes transmis par des vecteurs chez les chiens présentant une rupture du ligament croisé crânial dans la région méditerranéenne constituerait une étape importante pour contenir la propagation des infections et assurer le bien-être des animaux.

arrière-plan

Rupture du ligament croisé crânial (CCLRLa rupture des ligaments pelviens est une cause fréquente de boiterie des membres postérieurs chez le chien, le plus souvent due à un processus dégénératif entraînant la rupture du ligament. Plusieurs facteurs de risque ont été décrits, tels que l'âge, la race, le sexe, la stérilisation/castration et le poids [1,2]. Cependant, il est probable que… CCLR a une origine multifactorielle impliquant la génétique, des caractéristiques anatomiques et une inflammation articulaire chronique, qui conduit finalement à une rupture ligamentaire et à l'arthrose [3, 4].

Il a été suggéré que des mécanismes immunopathologiques pourraient être impliqués dans le développement des lésions dégénératives du ligament croisé crânial (LCC) [5], et de plus, une synovite lymphoplasmocytaire est fréquemment observée chez les chiens atteints de rupture du ligament croisé crânial (RLCC) [6]. Par conséquent, deux hypothèses ont été proposées concernant le rôle de la synovite chronique dans le développement des lésions des fibres du ligament croisé et, de ce fait, dans la RLCC. La première hypothèse postule que la synovite est un événement quasi primaire conduisant à la destruction progressive des fibres ligamentaires [7].

La seconde raison est que plusieurs publications antérieures ont rapporté une augmentation de la charge bactérienne sur la membrane synoviale dans les biopsies d'articulations du genou enflammées chez les chiens atteints de rupture du ligament croisé antérieur (RLCA) par rapport aux articulations saines, suggérant que les bactéries environnementales pourraient déclencher une synovite chronique persistante [8, 9]. D'autres types d'agents pathogènes, tels que les agents pathogènes transmis par des vecteurs (ATPV), peuvent provoquer des maladies articulaires aiguës et chroniques chez le chien, mais leur rôle dans la RLCA n'a pas encore été étudié de manière approfondie [10-14].

Une étude récente menée au Brésil a rapporté que 91,3 % des 46 chiens atteints de leishmaniose présentaient des anomalies articulaires détectées lors de l'examen clinique, des radiographies et/ou de la tomodensitométrie, mais la leishmaniose cutanée localisée (LCL) n'était pas incluse dans la liste des anomalies articulaires rapportées [14]. D'autres parasites associés à la virulence (PAV), tels qu'Ehrlichiacanis, Anaplasma phagocytophilum, Rickettsia rickettsii, Borrelia burgdorferi, Babesia canis, Bartonella vinsonii subsp. berkhoffii et les filaires, ont également été associés à des maladies articulaires, comme la polyarthrite, chez le chien [4, 10, 15-24].

L’objectif de cette étude est de détecter de multiples VBP chez les chiens atteints de CCLR, de déterminer s’il existe une corrélation entre la présence de VBP et de CCLR, et d’identifier la présence d’un schéma inflammatoire spécifique dans la membrane synoviale des chiens atteints de CCLR et de VBP.

méthodes

Il s'agissait d'une étude prospective portant sur 46 chiens admis pour un traitement chirurgical d'une rupture du ligament croisé crânial (RCCC) et 16 chiens témoins euthanasiés pour des affections articulaires sans lien avec la RCCC. Les prélèvements comprenaient du sang, du liquide synovial et une biopsie de la membrane synoviale.

Les analyses de dépistage des pathogènes comprenaient une sérologie pour Leishmania infantum (ELISA quantitatif), Ehrlichiacanis/ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma phagocytophilum/platys et Dirofilaria immitis (test 4DX IDEXX), ainsi qu'une PCR pour L. infantum, Ehrlichia/Anaplasma spp., Bartonella spp., les piroplasmes (Babesia spp. et Theileria spp.) et les filaires (D. immitis, Dirofilaria repens, Acanthocheilonema dracunculoides, Acanthocheilonema reconditum et Cercopithifilaria spp.) sur des échantillons de sang total EDTA (ST) et de liquide synovial (LS). Une cytologie du LS et une évaluation histopathologique de la membrane synoviale ont également été réalisées.

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Résultats

L’étude a porté sur 62 chiens, dont 46 atteints de CCLR et 16 chiens témoins. Vingt-cinq femelles (17 non stérilisées et 8 stérilisées) et 21 mâles (15 entiers et 6 castrés) âgés de 6 mois à 11 ans étaient atteints de CCLR. Seize races différentes étaient représentées, les chiens croisés étant les plus fréquents (n = 18). Le groupe témoin était composé de huit femelles (4 non stérilisées et 4 stérilisées) et de huit mâles (6 entiers et 2 castrés) âgés de 4 à 17 ans et représentant 10 races différentes (Supplément 1 : Tableau S1).

Les raisons de l'euthanasie comprenaient des néoplasmes (cinq), une insuffisance rénale chronique (deux), une dilatation-volvulus gastrique (un), un hyperadrénocorticisme hypophysaire (un), une hernie discale (deux), une obstruction urétrale (un), une insuffisance cardiaque (deux), une épilepsie réfractaire (un) et une insuffisance hépatique aiguë (un).

Aucun des chiens inclus dans cette étude ne présentait d'antécédents cliniques, de signes cliniques ou d'anomalies clinicopathologiques évocatrices d'une infection par la VBP. La prévalence de la VBP dans le groupe CCLR était de 19,6 % (9/46). Leishmania infantum a été détectée chez six chiens : trois étaient séropositifs, un était positif à la PCR sur liquide synovial (SF-PCR) et deux étaient à la fois séropositifs et positifs à la SF-PCR. Ehrlichia spp. a été détectée chez trois chiens : deux étaient séropositifs et un était séropositif et positif à la PCR sanguine (E. canis).

L'un de ces chiens était co-infecté par L. infantum (PCR sur liquide synovial positive) et Ehrlichia spp. (séropositif). Enfin, l'ADN de Theileriaequi a été détecté dans l'échantillon de liquide synovial d'un chien (Fichier supplémentaire 2 : Tableau S2). Dans le groupe témoin, la prévalence de la VBP chez les chiens était de 18,8 % (3/16). Les trois chiens étaient positifs pour L. infantum : l'un était séropositif, l'un était positif à la PCR sanguine et le dernier était séropositif et positif à la PCR sanguine et sur liquide synovial (Fichier supplémentaire 2 : Tableau S2). Aucune VBP n'a été détectée par microscopie optique dans un frottis de liquide synovial de l'un des chiens inclus dans cette étude, et la prévalence globale de la VBP ne différait pas statistiquement entre les chiens atteints de CCLR et les chiens témoins [Odds Ratio (OR) = 0,949, Intervalle de confiance (IC) 95 % : 0,22-4,05, p = 0,629].

Une rupture unilatérale du ligament collatéral ulnaire (RCLU) a été observée chez 29 chiens (dont cinq présentaient une paralysie du ligament collatéral ulnaire [PLLU]), tandis qu'une RCLU bilatérale a été constatée chez 17 chiens (dont quatre présentaient une PLLU). La présence d'une RCLU bilatérale n'était donc pas statistiquement plus fréquente chez les chiens atteints de PLLU (OR = 0,677, IC 0,15–2,97, p = 0,439). L'examen histopathologique des biopsies de la membrane synoviale a révélé une synovite présentant divers profils inflammatoires, notamment lymphoplasmocytaire (17 cas), neutrophilique (1 cas), granulomateux (1 cas) et mixte lymphoplasmocytaire et granulomateux (2 cas), chez 45,6 (21/46) des chiens atteints de RCLU et chez 43,7 (7/16) des chiens témoins, tous présentant une infiltration lymphoplasmocytaire.

La présence de synovite n'était pas statistiquement plus fréquente chez les chiens atteints de CCLR que chez les chiens témoins (χ² = 0,017, ddl = 1, p = 0,895) ni chez les chiens avec ou sans VBP (χ² = 0,141, ddl = 1, p = 0,708). De plus, aucun profil inflammatoire distinct ou spécifique n'a été observé chez les chiens atteints de VBP, qu'ils soient atteints de CCLR ou non (Fichier supplémentaire 2 : Tableau S2). Lors de l'analyse des chiens VBP-positifs atteints de CCLR, deux des trois chiens positifs à la PCR pour L. infantum, mais sans antécédents cliniques ni diagnostic d'infection à Leishmania, ont développé des signes cliniques évocateurs d'une leishmaniose active entre 9 et 12 mois après l'intervention chirurgicale de CCLR (Fichier supplémentaire 2 : Tableau S2).

discussion

Cette étude n’a pas permis de démontrer un rôle pour le VBP dans le CCLR ni la présence d’un schéma spécifique d’inflammation articulaire chez les chiens VBP-positifs, bien que plusieurs maladies vectorielles chez les chiens aient été associées à des lésions articulaires [4, 10, 14, 16-22, 24] et que certaines d’entre elles, en particulier la leishmaniose, soient considérées comme endémiques dans la région où la présente étude a été menée [28].

Des études cas-témoins de plus grande envergure seraient probablement nécessaires pour clarifier le rôle des différents organismes transmis par des vecteurs, en tant que cause ou cofacteur, dans le développement de la leishmaniose cutanée chronique. Dans la leishmaniose canine, l'incidence des problèmes orthopédiques rapportée varie de 44,8 % à 91,3 % lorsque l'examen orthopédique et l'imagerie (radiologie et/ou tomodensitométrie) sont combinés pour rechercher des anomalies articulaires [14, 29]. Les anomalies identifiées lors de l'examen orthopédique comprennent la raideur articulaire, la boiterie, l'œdème des tissus mous, la douleur ou les crépitements articulaires, et l'altération fonctionnelle.

Les chiens atteints de CCLR peuvent présenter une ou plusieurs des anomalies orthopédiques décrites, mais les études précédentes n'ont pas fourni d'informations précises sur la prévalence de la CCLR chez les chiens souffrant de leishmaniose. Théoriquement, la boiterie associée à la leishmaniose pourrait être causée par une polyarthrite avec atteinte osseuse ou musculaire, généralement secondaire à une inflammation liée au dépôt de complexes immuns dans l'articulation, en raison d'une réaction d'hypersensibilité de type III [4, 12, 30].

Cependant, une infection articulaire primaire peut également survenir, et les parasites ont été identifiés dans les macrophages par examen cytologique du liquide synovial et par examen histologique des membranes synoviales [31, 32]. Ainsi, les chiens infectés peuvent présenter une monoarthrite, une oligoarthrite ou une polyarthrite [18], et selon certaines études, l'articulation du grasset peut être atteinte dans près de 80 % des cas [14]. Dans cette étude, L. infantum était le parasite vénérien le plus fréquemment détecté chez les chiens atteints de dysfonction pulmonaire et rénale chronique (DPRC), bien que sa prévalence ne diffère pas significativement de celle des chiens témoins, ce qui suggère que la leishmaniose ne joue aucun rôle dans la pathogenèse de la DPRC.

Une explication possible de la détection dans les deux groupes de chiens pourrait être la forte prévalence de l’infection subclinique dans une zone endémique de leishmaniose [28, 33].

Une association entre polyarthrite et ehrlichiose a déjà été rapportée ; cependant, en l’absence de preuves formelles et d’autres co-infections possibles n’ayant pas été exclues, cette association restait controversée [10, 15-17]. Dans la présente étude, des anticorps ou de l’ADN d’Ehrlichia ont été détectés chez trois chiens atteints de rupture du ligament croisé antérieur (LCA). Toutefois, l’infection n’a pu être confirmée chez les deux seuls chiens séropositifs, probablement en raison d’une simple exposition ou d’une infection antérieure. Chez le troisième chien, séropositif et positif à la PCR pour E. canis, aucun autre signe clinique ni anomalie biologique évocatrice d’une ehrlichiose manifeste ou subclinique n’a été observé avant ou après l’intervention chirurgicale.

Cela pourrait indiquer que le chien était soit en phase aiguë de la maladie et a guéri spontanément, soit en phase subclinique. Dans les deux cas, il est probable qu'une association entre la CCLR et l'infection à Ehrlichia soit exclue. Theileria equi est l'un des piroplasmes équins enzootiques en Espagne, près de la moitié des chevaux présentant des anticorps ou une parasitémie circulante [34].

Ce parasite a été occasionnellement détecté chez le chien, mais sa signification épidémiologique et clinique demeure inconnue [35]. Ces éléments, ainsi que l'absence d'autres anomalies clinicopathologiques chez le chien de cette étude porteur de T. equi dans le liquide synovial durant toute la durée de l'étude, pourraient indiquer que ce pathogène était opportuniste et sans incidence clinique sur la CCLR.

Bien que Bartonella, A. phagocytophilum, B. burgdorferi, les filaires et d'autres piroplasmes comme Babesia aient été associés à des polyarthrites canines aiguës ou chroniques [10, 13, 17, 19-22, 36], aucun chien de cette étude n'a été testé positif à ces pathogènes. Ces résultats pourraient concorder avec la prévalence géographique locale de ces agents pathogènes viraux identifiée dans des études antérieures menées dans la zone étudiée [16, 27, 34, 37].

Il convient toutefois de noter que la sensibilité limitée des techniques utilisées et les limitations liées aux échantillons prélevés pour analyse ont également pu contribuer à l'absence de détection de ces organismes. L'arthrite lymphoplasmocytaire était la lésion histopathologique la plus fréquemment observée dans cette étude, aussi bien chez les chiens atteints que chez les chiens non atteints de CCLR. Ce résultat concorde avec des publications antérieures décrivant fréquemment une synovite lymphoplasmocytaire chez les chiens atteints de CCLR [6], mais cette lésion a également été détectée dans des prélèvements post-mortem de chiens non atteints de CCLR [7].

En revanche, l'arthrite réactionnelle à médiation immunitaire est principalement neutrophilique en raison du dépôt de complexes immuns formés suite à une infection par VBP [4, 11, 12, 18, 29]. Ce constat, associé à l'absence de différence statistiquement significative du profil inflammatoire et de la fréquence des synovites entre les chiens atteints ou non de CCLR et entre les chiens infectés ou non par VBP dans cette étude, suggère que VBP ne joue aucun rôle dans la pathogenèse de la CCLR.

Bien que non statistiquement significative, une synovite granulomateuse a été observée chez trois chiens atteints de CCLR dans cette étude. Ce type d'inflammation a également été observé dans plusieurs tissus de patients atteints de leishmaniose [33, 38], mais un seul de ces échantillons était positif pour la leishmaniose. Bien que l'inflammation granulomateuse soit généralement associée à la présence de Leishmania dans les tissus [12, 13], aucun amastigote n'a pu être détecté chez ce chien séropositif et positif à la PCR pour Leishmania, présentant une synovite granulomateuse.

La cause de l'inflammation granulomateuse chez les deux autres chiens demeure indéterminée. Par conséquent, la présente étude n'a pas permis d'exclure définitivement un rôle possible de ces VBP dans la pathogenèse de la synovite et peut-être aussi dans la rupture du ligament croisé crânial chez certains de ces chiens. Cette étude présente certaines limites. Le faible nombre de chiens inclus, dû aux difficultés de recrutement liées aux critères d'inclusion stricts, et le fait qu'il s'agisse d'une étude prospective avec groupe témoin, impliquent que les résultats statistiques doivent être interprétés avec prudence.

De plus, seuls les chiens ayant subi une intervention chirurgicale pour une rupture du ligament croisé crânial (RLCC) ont été inclus, excluant ainsi les chiens initialement diagnostiqués avec une paralysie valvulaire du plexus brachial (PVP) et une RLCC qui n'ont finalement pas été opérés. Une autre limite résidait dans la grande variété de maladies ayant conduit à l'euthanasie des chiens témoins, ainsi que dans l'absence d'évaluation des surfaces articulaires, notamment compte tenu de l'âge moyen plus élevé de cette population.

Cependant, les antécédents médicaux ont été minutieusement examinés afin d'exclure toute infection antérieure par le papillomavirus de perfusion veineuse éosinophile (EVPP) ou toute maladie susceptible d'affecter les articulations. De plus, les chiens témoins ont été examinés simultanément et dans la même zone que les chiens CCLR, de sorte que la probabilité de détection du VBP n'a pas été significativement influencée. La dernière limite concernait la détection du VBP. Dans cette étude, nous avons utilisé la sérologie, la microscopie en cytologie des cellules squameuses et la biopsie de la membrane synoviale, ainsi que la PCR sur sang et cellules squameuses afin de maximiser la probabilité de détection du VBP.

Cependant, les résultats sérologiques positifs n'ont pas permis d'établir un lien de causalité avec les anomalies articulaires observées. De plus, il n'a pas été possible de réaliser des tests sérologiques pour tous les pathogènes étudiés, ni d'effectuer d'immunohistochimie et/ou de PCR sur la biopsie afin d'accroître la probabilité de détecter certains VBP.

Conclusions

Cette étude n'a pas permis de démontrer un rôle des différentes protéines de liaison aux vasopresseurs (PLV) dans la pathogenèse de la rupture du ligament croisé crânial (RLCC) chez le chien, ni de confirmer la présence ou un profil différent d'inflammation articulaire chez les chiens porteurs de l'agent pathogène. Toutefois, afin de pallier les limites de cette étude, des recherches complémentaires pourraient s'avérer nécessaires pour clarifier la relation potentielle entre les PLV et la RLCC chez le chien.

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Sources

1. Brioschi V, Arthurs GI. Rupture du ligament croisé crânial chez les petits chiens (<15kg) : une revue narrative de la littérature. J Small Anim Pract. 2021;62:1037–50.

2. Gilbert S, Langenbach A, Marcellin-Little DJ, Pease AP, Ru H. L'arthrose du grasset au moment du diagnostic d'une lésion du ligament croisé crânial est plus fréquente chez les Boxers et chez les chiens pesant plus de 35 kilogrammes. Vet Radiol Ultrasound. 2019;60:280–8.

3. Comerford EJ, Smith K, Hayashi K. Mise à jour sur l'étiopathogénie de la maladie du ligament croisé crânial chez le chien. Vet Comp Orthop Traumatol. 2011;24:91–8.

4. Bennett D. Arthrite à médiation immunitaire et infectieuse. Dans : Ettinger SJ, Feldman EC, éditeurs. Textb Vet Intern Med Dis Dog Cat. 7e éd. Missouri : Saunders ; 2010. p. 743–9.

5. Doom M, de Bruin T, de Rooster H, van Bree H, Cox E. Mécanismes immunopathologiques chez les chiens présentant une rupture du ligament croisé crânial. Vet Immunol Immunopathol. 2008;125:143–61.

6. Erne JB, Goring RL, Kennedy FA, Schoenborn WC. Prévalence de la synovite lymphoplasmocytaire chez les chiens présentant une rupture naturelle du ligament croisé crânial. J Am Vet Med Assoc. 2009;235:386–90.

7. D.ring AK, Junginger J, Hewicker-Trautwein M. Dégénérescence du ligament croisé et synovite de l'articulation du grasset chez 56 chiens présentant des ligaments croisés crâniens intacts : corrélation des résultats histologiques et du nombre et du phénotype des cellules inflammatoires avec l'âge, le poids corporel et la race. Vet Immunol Immunopathol. 2018;196:5–13.

8. Muir P, Oldenhoff WE, Hudson AP, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD, et al. Détection d'ADN provenant de diverses espèces bactériennes dans les articulations du genou de chiens atteints d'arthrite inflammatoire du genou et de rupture dégénérative associée du ligament croisé antérieur. Microb Pathog. 2007;42:47–55.

9. Schwartz Z, Zitzer NC, Racette MA, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD, et al. La charge bactérienne et la synovite sont-elles liées chez les chiens atteints d'arthrite inflammatoire du grasset ? Vet Microbiol. 2011;148:308–16.

10. Foley J, Drazenovich N, Leutenegger CM, Chomel BB. Association entre la polyarthrite et la thrombocytopénie et prévalence accrue des agents pathogènes transmis par vecteur chez les chiens californiens. Vet Rec. 2007;160:159–62.

11. Stull JW, Evason M, Carr AP, Waldner C. Polyarthrite canine à médiation immunitaire : résultats cliniques et de laboratoire dans 83 cas dans l'ouest du Canada (1991-2001). Can Vet J. 2008;49:1195-203.

12. Day MJ. L'immunopathologie des maladies vectorielles canines. Parasite Vectors. 2011;4:48.

13. Koutinas AF, Koutinas CK. Mécanismes pathologiques sous-jacents aux résultats cliniques de la leishmaniose canine due à Leishmania infantum/chagasi. Vet Pathol. 2014;51:527–38.

14. Silva ARS, Oliveira HS, Gomes AAD, Beserra HEO, Silva JP, Santos-Doni TR, et al. Atteinte articulaire dans la leishmaniose viscérale canine : examen physique orthopédique, résultats radiographiques et tomodensitométriques. Vet Parasitol. 2021;299:109569.

15. Bellah JR, Shull RM, Selcer EV. Polyarthrite liée à Ehrlichia canis chez un chien. J Am Vet Med Assoc. 1986 ; 189 : 922-3.

16. Sainz A, Roura X, Mir. G, Estrada-Pea A, Kohn B, Harrus S, et al. Recommandations aux vétérinaires concernant l'ehrlichiose et l'anaplasmose canines en Europe. Parasite Vectors. 2015;8:75.

17. Zandvliet MM, Teske E et Piek CJ. Infections à Ehrlichia et Babesia chez les chiens aux Pays-Bas. Tijdschr Diergeneeskd. 2004 ; 129 : 740-5.

18. Sbrana S, Marchetti V, Mancianti F, Guidi G, Bennett D. Étude rétrospective de 14 cas d'arthrite canine secondaire à une infection par Leishmania. J Small Anim Pract. 2014;55:309–13.

19. Eberts MD, Diniz PPVP, Beall MJ, Stillman BA, Chandrashekar R, Breitschwerdt EB. Manifestations typiques et atypiques de l'infection à Anaplasma phagocytophilum chez le chien. J Am Anim Hosp Assoc. 2011;47:e86-94.

20. Hodges S, Rishniw M. Microfilariae intra-articulaire Dirofilaria immitis chez deux chiens. Parasitol vétérinaire. 2008 ; 152 : 167-70.

21. Gabrielli S, Giannelli A, Brianti E, Dantas-Torres F, Bufalini M, Fraulo M et al. Polyarthrite chronique associée à une infection à Cercopithifilaria bainae chez un chien. Parasitol vétérinaire. 2014 ; 205 : 401-4.

22. P.rez C, Maggi RG, Diniz PPVP, Breitschwerdt EB. Diagnostic moléculaire et sérologique de l'infection à Bartonella chez 61 chiens des États-Unis. J Vet Intern Med 2011;25:805–10.

23. Rondeau MP, Walton RM, Bissett S, Drobatz KJ, Washabau RJ. Polyarthropathie suppurée non septique chez le chien. J Vet Int Med 2005;19:654–62.

24. Mylonakis ME, Soubasis N, Balakrishnan N, Theodorou K, Kasabalis D, Saridomichelakis M, et al. Identification moléculaire des espèces de Bartonella chez les chiens atteints de leishmaniose (Leishmania infantum) avec ou sans preuve cytologique d'arthrite. Vet Microbiol. 2014;174:272–5.

25. Francino O, Altet L, Sanchez-Robert E, Rodriguez A, Solano-Gallego L, Alberola J et al. Avantages du test PCR en temps réel pour le diagnostic et le suivi de la leishmaniose canine. Parasitol vétérinaire. 2006 ; 137 : 214-21.

26. Movilla R, Altet L, Serrano L, Tabar MD, Roura X. Détection moléculaire d'agents pathogènes transmis par des vecteurs dans des échantillons de sang et de rate de chiens atteints de maladie splénique. Parasite Vectors. 2017;10:131.

27. Martínez V, Quilez J, Sanchez A, Roura X, Francino O, Altet L. Leishmaniose canine : les points clés pour l'interprétation des résultats de la qPCR. Vecteurs parasites. 2011;4:57.

28. Me. G, Montoya A, Roura X, G.lvez R, Sainz A. Taux de séropositivité pour les agents des maladies vectorielles canines en Espagne : une étude multicentrique. Parasite Vectors. 2013;6:117.

29. Agut A, Corzo N, Murciano J, Laredo FG, Soler M. Étude clinique et radiographique des lésions osseuses et articulaires chez 26 chiens atteints de leishmaniose. Vet Rec. 2003;153:648–52.

30. Sappendel RJ, Ferrer L. Leishmaniose. Dans : Greene CE, éditeur. Infect Dis Dog Cat. Philadelphie : Saunders ; 1990. p. 450–7.

31. Lennox WJ, Smari ME, Littke PB. La leishmaniose canine au Canada. Can Vet J 1972;13:188–90.

32. Turrel JM, Pool R. Lésions osseuses chez quatre chiens atteints de leishmaniose viscérale. Vet Radiol. 1982;23:243–9.

33. Solano D, Mir. G, Koutinas A, Cardoso L, Pennisi MG, Ferrer L, et al. Le groupe LeishVet. Recommandations LeishVet pour la prise en charge pratique de la leishmaniose canine. Parasite Vectors. 2011;4:86.

34. Camino E, Buendia A, Dorrego A, Pozo P, de Juan L, Dominguez L et al. Enquête séromoléculaire et facteurs de risque de piroplasmose équine chez les chevaux en Espagne. Vétérinaire équin J. 2021 ; 53 : 771–9.

35. Solano-Gallego L, Sainz A, Roura X, Estrada-Pe.a A, Mir. G. Revue de la babésiose canine : la perspective européenne. Parasite Vectors. 2016;9:336.

36. Shaw SE, Day MJ, Lerga A, Birtles RJ, Kenny MJ. Anaplasma (Ehrlichia) phagocytophila : une cause de méningo-encéphalite/polyarthrite chez les chiens ? J Vet Intern Med. 2002;16:636.

37. Tabar MD, Francino O, Altet L, Sanchez A, Ferrer L, Roura X. Étude PCR des agents pathogènes transmis par vecteur chez les chiens vivant à Barcelone et dans ses environs, une zone endémique pour la leishmaniose. Vet Rec. 2009;164:112–6.

38. Pe.a MT, Naranjo C, Klauss G, Fondevila D, Leiva M, Roura X et al. Caractéristiques histopathologiques de la leishmaniose oculaire chez le chien. J Comp Pathol. 2008 ; 138 : 32-9.