Выявление переносимых переносчиками патогенов у собак с разрывом передней крестообразной связки, проживающих в Средиземноморском регионе.
Выдержки из исследования Марии-Долорес Табар, Хавьера Табара, Каролины Наранхо, Лауры Альтет и Хавьера Роуры, проведенного в 2022 году.
https://doi.org/10.1186/s13071-022-05205-x
Перевод и сокращение: Свен Ян Арндт
Введение
Выявление переносимых переносчиками патогенов у собак с разрывом передней крестообразной связки, проживающих в Средиземноморском регионе, имеет большое значение для здоровья и благополучия этих животных. Тщательное обследование и анализ позволяют выявить потенциальные инфекции и принять соответствующие меры по контролю распространения заболевания.
Роль переносчиков, таких как клещи или блохи, в передаче патогенов собакам нельзя недооценивать. Эти крошечные паразиты могут передавать различные опасные заболевания, такие как болезнь Лайма, эрлихиоз или лейшманиоз. Поэтому важно разработать специфические методы обнаружения этих патогенов у собак с разрывом передней крестообразной связки в Средиземноморском регионе.
Для эффективной диагностики необходима комбинация различных методов и тестов. К ним относятся, например, серологические тесты, молекулярные исследования, такие как полимеразная цепная реакция (ПЦР), и клинические обследования для выявления симптомов и признаков инфекции. Такой комплексный подход позволяет поставить точный диагноз и начать соответствующее лечение.
Выявление переносимых переносчиками патогенов у собак с разрывом передней крестообразной связки в Средиземноморском регионе требует тесного сотрудничества между ветеринарами, лабораториями и научно-исследовательскими учреждениями. Только совместными усилиями мы сможем углубить наше понимание этих заболеваний, разработать профилактические меры и улучшить здоровье собак.
В целом, выявление переносимых переносчиками патогенов у собак с разрывом краниальной крестообразной связки в Средиземноморском регионе стало бы важным шагом в сдерживании распространения инфекций и обеспечении благополучия животных.
фон
Разрыв передней крестообразной связки (CCLRРазрыв тазовых связок является распространенной причиной хромоты тазовых конечностей у собак, чаще всего из-за дегенеративного процесса, приводящего к разрыву связок. Описаны несколько факторов риска, таких как возраст, порода, пол, стерилизация и вес [1,2]. Однако вероятно, что CCLR имеет многофакторное происхождение, включающее генетику, анатомические особенности и хроническое воспаление суставов, что в конечном итоге приводит к разрыву связок и остеоартрозу [3, 4].
Было высказано предположение, что в развитии дегенеративных поражений крестообразных связок могут быть задействованы иммунопатологические механизмы [5], а также лимфоплазмоцитарный синовит является распространенным явлением у собак с разрывом крестообразных связок [6]. Поэтому были предложены две гипотезы относительно роли хронического синовита в развитии повреждения волокон крестообразных связок и, следовательно, разрыва крестообразных связок. Первая гипотеза утверждает, что синовит является почти первичным событием, приводящим к прогрессирующему разрушению волокон связки [7].
Вторая причина заключается в том, что в ряде предыдущих публикаций сообщалось об увеличении бактериальной нагрузки на синовиальную оболочку в биопсиях воспаленных коленных суставов у собак с ХРСЛ по сравнению со здоровыми коленными суставами, что позволяет предположить, что бактерии окружающей среды могут вызывать стойкий хронический синовит [8, 9]. Другие типы патогенов, такие как переносимые переносчиками патогены (VBP), могут вызывать острые и хронические заболевания суставов у собак, но их роль в ХРСЛ еще не была тщательно исследована [10-14].
Недавнее исследование, проведенное в Бразилии, показало, что у 91,3 из 46 собак с лейшманиозом были обнаружены аномалии суставов при физическом осмотре, рентгенографии и/или компьютерной томографии, но CCLR не был включен в список зарегистрированных аномалий суставов [14]. Другие паразиты, связанные с вирулентностью (VBP), такие как Ehrlichiacanis, Anaplasma phagocytophilum, Rickettsia rickettsii, Borrelia burgdorferi, Babesia canis, Bartonella vinsonii subsp. berkhoffii и филярии, также были связаны с заболеваниями суставов, такими как полиартрит, у собак [4, 10, 15-24].
Цель данного исследования — выявить множественные ВБП у собак с ХПН, определить, существует ли корреляция между наличием ВБП и ХПН, а также выявить наличие специфического воспалительного паттерна в синовиальной оболочке собак с ХПН и ВБП.
методы
Это было проспективное исследование с участием 46 собак, поступивших на хирургическое лечение разрыва шейного отдела позвоночника, и 16 контрольных собак, подвергнутых эвтаназии из-за несвязанных с этим заболеваний суставов. Были собраны образцы крови, синовиальной жидкости и биопсии синовиальной оболочки.
В ходе исследования патогенов были проведены серологические анализы на Leishmania infantum (количественный ИФА), Ehrlichiacanis/ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma phagocytophilum/platys и Dirofilaria immitis (тест 4DX IDEXX), а также ПЦР на L. infantum, Ehrlichia/Anaplasma spp., Bartonella spp., пироплазмы (Babesia spp. и Theileria spp.) и филярии (D. immitis, Dirofilaria repens, Acanthocheilonema dracunculoides, Acanthocheilonema reconditum и Cercopithifilaria spp.) в образцах цельной крови с ЭДТА (EB) и синовиальной жидкости (SF). Также были проведены цитологическое исследование синовиальной жидкости и гистопатологическая оценка синовиальной оболочки.
Результаты
В исследовании приняли участие 62 собаки, 46 с хроническим колитом и 16 контрольных собак. Хроническим колитом страдали 25 самок (17 нестерилизованных и 8 стерилизованных) и 21 самец (15 нестерилизованных и 6 кастрированных) в возрасте от 6 месяцев до 11 лет. Были представлены 16 различных пород, наиболее распространенными были метисы (n = 18). Контрольная группа состояла из восьми самок (четыре нестерилизованные и 4 стерилизованные) и восьми самцов (шесть нестерилизованных и 2 кастрированных) в возрасте от 4 до 17 лет, представляющих 10 различных пород (Приложение 1: Таблица S1).
В качестве причин эвтаназии были указаны новообразования (пять), хроническая почечная недостаточность (два), заворот желудка (один), гиперкортицизм гипофиза (один), грыжа межпозвоночного диска (два), обструкция мочеиспускательного канала (один), сердечная недостаточность (два), рефрактерная эпилепсия (один) и острая печеночная недостаточность (один).
Ни у одной из собак, включенных в это исследование, не было клинического анамнеза, клинических признаков или клинико-патологических отклонений, указывающих на инфекцию, вызываемую вирусом лейшманиоза собак (VBP). Распространенность VBP в группе CCLR составила 19,6 % (9/46). Leishmania infantum была обнаружена у шести собак, три из которых были серопозитивными, одна – положительной по ПЦР-тесту с мазком крови, а две – серопозитивными и положительными по ПЦР-тесту с мазком крови. Ehrlichia spp. были обнаружены у трех собак, две из которых были серопозитивными, а одна – серопозитивной и положительной по ПЦР-тесту крови (E. canis).
Одна из этих собак была коинфицирована L. infantum (положительный результат ПЦР синовиальной жидкости) и Ehrlichia spp. (серопозитивный результат). Наконец, ДНК Theileriaequi была обнаружена в образце синовиальной жидкости одной собаки (дополнительный файл 2: таблица S2). В контрольной группе распространенность ВБП у собак составила 18,8 % (3/16). Все три собаки были положительными на L. infantum, одна серопозитивная, одна с положительным результатом ПЦР крови, и одна серопозитивная, а также с положительными результатами ПЦР крови и синовиальной жидкости (дополнительный файл 2: таблица S2). При световой микроскопии мазка синовиальной жидкости одной из собак, участвовавших в исследовании, вирусная нагрузка не была обнаружена, и общая распространенность вирусной нагрузки статистически не отличалась между собаками с CCLR и контрольными собаками [отношение шансов (OR) = 0,949, доверительный интервал (CI) 0,22–4,05, P = 0,629].
Односторонняя CCLR была обнаружена у 29 собак (пять из которых имели VBP), тогда как двусторонняя CCLR наблюдалась у 17 собак (четверо из которых имели VBP), что означает, что наличие двусторонней CCLR статистически не было более частым у собак с VBP (OR = 0,677, CI 0,15–2,97, P = 0,439). Гистопатологическое исследование биопсий синовиальной оболочки выявило синовит с различными воспалительными паттернами, включая лимфоплазмоцитарный (17), нейтрофильный (1), гранулематозный (1) и смешанный лимфоплазмоцитарный и гранулематозный (2), у 45,6 (21/46) собак с CCLR; и у 43,7 (7/16) контрольных собак, у всех из которых наблюдалась лимфоплазмоцитарная инфильтрация.
Статистически значимого увеличения частоты синовита у собак с CCLR по сравнению с контрольными собаками (χ² = 0,017, df = 1, P = 0,895) или у собак с VBP или без него (χ² = 0,141, df = 1, P = 0,708) не наблюдалось. Кроме того, у собак с VBP не было выявлено какого-либо выраженного или специфического воспалительного паттерна, независимо от того, имели ли они CCLR или были контрольными собаками (Дополнительный файл 2: Таблица S2). При анализе результатов лечения собак с положительным результатом на VBP и CCLR, у двух из трех собак, у которых был положительный результат ПЦР на L. infantum, но отсутствовала предшествующая клиническая история или диагноз лейшманиозной инфекции, развились клинические признаки, указывающие на активный лейшманиоз, в период от 9 до 12 месяцев после операции CCLR (Дополнительный файл 2: Таблица S2).
обсуждение
Данное исследование не смогло продемонстрировать роль VBP в CCLR или наличие специфического паттерна воспаления суставов у собак, положительных на VBP, хотя ряд трансмиссивных заболеваний у собак были связаны с повреждением суставов [4, 10, 14, 16-22, 24], и некоторые из них, в частности лейшманиоз, считаются эндемичными в районе, где проводилось настоящее исследование [28].
Для уточнения роли различных переносимых переносчиками организмов как причины или сопутствующего фактора в развитии CCLR, вероятно, потребуются более масштабные исследования типа «случай-контроль». При собачьем лейшманиозе частота ортопедических проблем, по сообщениям, варьируется от 44,8 % до 91,3 % при сочетании ортопедического обследования и визуализации (рентгенологии и/или компьютерной томографии) для выявления аномалий суставов [14, 29]. К аномалиям, выявленным при ортопедическом обследовании, относятся тугоподвижность суставов, хромота, отек мягких тканей, боль в суставах или крепитация, а также функциональные нарушения.
У собак с CCLR может наблюдаться одно или несколько из описанных ортопедических нарушений, однако предыдущие исследования не предоставили конкретной информации о распространенности CCLR у собак, страдающих лейшманиозом. Теоретически, хромота при лейшманиозе может быть вызвана полиартритом с дополнительным поражением костей или мышц, обычно вторичным по отношению к воспалению, связанному с отложением иммунных комплексов в суставе вследствие реакции гиперчувствительности III типа [4, 12, 30].
Однако может также возникать первичное поражение суставов, и паразиты были обнаружены в макрофагах при цитологическом исследовании синовиальной жидкости и гистологическом исследовании синовиальных оболочек [31, 32]. Таким образом, у инфицированных собак может наблюдаться моноартрит, олигоартрит или полиартрит [18], и, согласно некоторым отчетам, коленный сустав может быть поражен почти в 80% случаев [14]. В этом исследовании L. infantum был наиболее распространенным венерическим паразитом, обнаруженным у собак с хронической легочно-почечной дисфункцией (ХЛПД), хотя его распространенность существенно не отличалась от таковой у контрольных собак, что позволяет предположить, что лейшманиоз не играет роли в патогенезе ХЛПД.
Одно из возможных объяснений обнаружения в обеих группах собак может заключаться в высокой распространенности субклинической инфекции в эндемичном по лейшманиозу районе [28, 33].
Ранее сообщалось о связи между полиартритом и эрлихиозом; однако четких доказательств не было, и другие возможные сопутствующие инфекции не исключались, поэтому эта связь была спорной [10, 15-17]. В настоящем исследовании антитела или ДНК Ehrlichia были обнаружены у трех собак с CCLR. Однако инфекцию не удалось подтвердить у двух единственных серопозитивных собак, возможно, просто из-за контакта с возбудителем или предшествующей инфекции. У третьей собаки, которая была серопозитивной и ПЦР-положительной на E. canis, до или после операции CCLR не наблюдалось других клинических признаков или лабораторных отклонений, указывающих на явный или субклинический эрлихиоз.
Это может указывать на то, что собака либо находилась в острой стадии заболевания и спонтанно выздоровела, либо в субклинической стадии. Оба сценария, вероятно, исключают связь между CCLR и инфекцией Ehrlichia. Theileria equi — одна из пироплазм лошадей, эндемичных в Испании, при этом почти у половины лошадей обнаруживаются антитела или циркулирующая паразитемия [34].
Этот паразит иногда обнаруживался у собак, но его эпидемиологическое и клиническое значение остается неизвестным [35]. Все это, а также тот факт, что у собаки в этом исследовании с T. equi в SF не наблюдалось других клинико-патологических отклонений на протяжении всего периода исследования, может указывать на то, что этот патоген был оппортунистическим и не имел клинического значения для CCLR.
Хотя Bartonella, A. phagocytophilum, B. burgdorferi, Filariae или другие пироплазмы, такие как Babesia, были связаны с острым или хроническим полиартритом у собак [10, 13, 17, 19-22, 36], ни у одной собаки в этом исследовании не было выявлено ни одного из этих патогенов. Эти результаты могут соответствовать местной географической распространенности этих вирусобактерий, выявленной в предыдущих исследованиях в районе, исследованном в данном исследовании [16, 27, 34, 37].
Однако следует отметить, что ограниченная чувствительность используемых методов и ограничения, связанные с образцами, взятыми для исследования, также могли способствовать невозможности обнаружения этих организмов. Лимфоплазмоцитарный артрит был наиболее распространенным гистопатологическим признаком в этом исследовании как у собак с ХКЛР, так и без него. Это согласуется с предыдущими публикациями, в которых лимфоплазмоцитарный синовит часто описывался у собак с ХКЛР [6], но он также был обнаружен в посмертных образцах собак без ХКЛР [7].
С другой стороны, реактивный иммуноопосредованный артрит преимущественно нейтрофильный из-за отложения образовавшихся иммунных комплексов после заражения ВБП [4, 11, 12, 18, 29]. Этот факт подтверждает идею о том, что ВБП не играет роли в патогенезе CCLR, наряду с тем фактом, что ни характер воспаления, ни частота синовита статистически не различались между собаками с CCLR и без него, а также между собаками с ВБП и без него в данном исследовании.
Хотя статистически значимых различий не выявлено, у трех собак с CCLR в этом исследовании наблюдался гранулематозный синовит. Этот тип воспаления также наблюдался в нескольких тканях пациентов с лейшманиозом [33, 38], но только одна из них оказалась положительной на лейшманиоз. Хотя гранулематозное воспаление обычно связано с наличием лейшманий в ткани [12, 13], у этой серопозитивной и ПЦР-положительной собаки с лейшманиозом и гранулематозным синовитом амастиготы обнаружены не были.
Причина гранулематозного воспаления у двух других собак остается неясной. Поэтому данное исследование не может окончательно исключить возможную роль этих ВБП в патогенезе синовита и, возможно, также ССЗ у некоторых из этих собак. Данное исследование имеет некоторые ограничения. Небольшое количество включенных собак, обусловленное трудностями в наборе случаев из-за строгих критериев включения, а также тот факт, что это было проспективное исследование с контрольной группой, означает, что статистические результаты следует интерпретировать с осторожностью.
Кроме того, в исследование были включены только собаки, которым было проведено хирургическое лечение по поводу CCLR, что исключало собак, которым первоначально был поставлен диагноз VBP и CCLR, но которые в конечном итоге не подверглись хирургическому вмешательству. Ещё одним ограничением был широкий спектр заболеваний, которые привели к эвтаназии контрольных собак, а также тот факт, что суставные поверхности не оценивались, особенно учитывая более высокий средний возраст контрольной группы.
Однако анамнез был тщательно изучен, чтобы исключить предшествующие инфекции, вызванные эозинофильным папилломавирусом венозной перфузии (ЭВПП), или заболевания, которые могли бы поражать суставы. Кроме того, контрольные собаки были обследованы в тот же период времени и в том же районе, что и собаки с CCLR, поэтому вероятность обнаружения VBP существенно не изменилась. Последнее ограничение касалось обнаружения VBP. В этом исследовании мы использовали серологические методы, микроскопическое исследование цитологического исследования плоскоклеточного эпителия и биопсию синовиальной оболочки, а также ПЦР в крови и плоскоклеточном эпителии, чтобы максимизировать вероятность обнаружения VBP.
Однако положительные серологические результаты не доказывали причинно-следственную связь между наблюдаемыми аномалиями в суставе. Кроме того, не представлялось возможным провести серологическое тестирование на все исследуемые патогены, а также не удавалось выполнить иммуногистохимическое исследование и/или ПЦР биопсийного материала для повышения вероятности обнаружения отдельных возбудителей везикулярной пневмонии.
Выводы
Данное исследование не смогло продемонстрировать роль различных VBP в патогенезе CCLR у собак, а также не подтвердило наличие или различие в характере воспаления суставов у собак с положительным результатом на патоген. Однако для преодоления ограничений данного исследования могут потребоваться дальнейшие исследования для уточнения потенциальной связи между VBP и CCLR у собак.
Источники
1. Бриоски В., Артурс Г.И. Разрыв краниальной крестообразной связки у маленьких собак (<15 кг): обзор литературы. J Small Anim Pract. 2021;62:1037–50.
2. Гилберт С., Лангенбах А., Марселлин-Литтл Д.Дж., Пиз А.П., Ру Х. Остеоартроз коленного сустава на момент диагностики травмы передней крестообразной связки чаще встречается у боксеров и у собак весом более 35 килограммов. Ветеринарная радиологическая ультразвуковая диагностика. 2019;60:280–8.
3. Комерфорд Э.Дж., Смит К., Хаяси К. Обновленная информация об этиопатогенезе заболеваний краниальной крестообразной связки у собак. Vet Comp Orthop Traumatol. 2011;24:91–8.
4. Беннетт Д. Иммуноопосредованный и инфекционный артрит. В: Эттингер С. Дж., Фельдман Э. К., редакторы. Учебник ветеринарной интернистской медицины для собак и кошек. 7-е изд. Миссури: Сондерс; 2010. С. 743–9.
5. Doom M, de Bruin T, de Rooster H, van Bree H, Cox E. Иммунопатологические механизмы у собак с разрывом краниальной крестообразной связки. Vet Immunol Immunopathol. 2008;125:143–61.
6. Erne JB, Goring RL, Kennedy FA, Schoenborn WC. Распространенность лимфоплазмоцитарного синовита у собак с естественным разрывом краниальной крестообразной связки. J Am Vet Med Assoc. 2009;235:386–90.
7. Д.ринг АК, Юнгингер Й, Хьюикер-Траутвейн М. Дегенерация крестообразных связок и синовит коленного сустава у 56 собак с неповрежденными краниальными крестообразными связками: корреляция гистологических данных, количества и фенотипов воспалительных клеток с возрастом, массой тела и породой. Vet Immunol Immunopathol. 2018;196:5–13.
8. Muir P, Oldenhoff WE, Hudson AP, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD и др. Выявление ДНК различных видов бактерий в коленных суставах собак с воспалительным артритом коленного сустава и связанным с ним дегенеративным разрывом передней крестообразной связки. Microb Pathog. 2007;42:47–55.
9. Schwartz Z, Zitzer NC, Racette MA, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD и др. Связаны ли бактериальная нагрузка и синовит у собак с воспалительным артритом коленного сустава? Vet Microbiol. 2011;148:308–16.
10. Фоли Дж., Дразенович Н., Лёйтенеггер К.М., Хомель Б.Б. Связь между полиартритом и тромбоцитопенией и повышенной распространенностью переносимых векторами патогенов у калифорнийских собак. Vet Rec. 2007;160:159–62.
11. Stull JW, Evason M, Carr AP, Waldner C. Иммуноопосредованный полиартрит у собак: клинические и лабораторные данные по 83 случаям в западной Канаде (1991–2001 гг.). Can Vet J. 2008;49:1195–203.
12. Дей М.Дж. Иммунопатология собачьих заболеваний, передаваемых переносчиками. Паразиты-переносчики. 2011;4:48.
13. Кутинас А.Ф., Кутинас К.К. Патологические механизмы, лежащие в основе клинических проявлений собачьего лейшманиоза, вызванного Leishmania infantum/chagasi. Vet Pathol. 2014;51:527–38.
14. Silva ARS, Oliveira HS, Gomes AAD, Beserra HEO, Silva JP, Santos-Doni TR и др. Поражение суставов при висцеральном лейшманиозе у собак: ортопедическое физическое обследование, рентгенологические и компьютерно-томографические данные. Vet Parasitol. 2021;299:109569.
15. Белла-младший, Шулл Р.М., Селцер Э.В. Полиартрит, связанный с Ehrlichia canis, у собаки. J Am Vet Med Assoc. 1986;189:922–3.
16. Sainz A, Roura X, Mir. G, Estrada-Pea A, Kohn B, Harrus S, et al. Руководство для ветеринарных врачей по собачьему эрлихиозу и анаплазмозу в Европе. Parasite Vectors. 2015;8:75.
17. Зандвлит М.М., Теске Э., Пик С.Дж. Инфекции эрлихии и бабезии у собак в Нидерландах. Тайдшр Диергенескд. 2004;129:740–5.
18. Сбрана С, Маркетти В, Манчианти Ф, Гуиди Г, Беннетт Д. Ретроспективное исследование 14 случаев собачьего артрита, вызванного лейшманиозной инфекцией. J Small Anim Pract. 2014;55:309–13.
19. Эбертс М.Д., Диниз П.П.П.П., Билл М.Дж., Стиллман Б.А., Чандрашекар Р., Брайтшвердт Э.Б. Типичные и атипичные проявления инфекции Anaplasma phagocytophilum у собак. J Am Anim Hosp Assoc. 2011;47:e86-94.
20. Ходжес С., Ришнив М. Внутрисуставные микрофилярии Dirofilaria immitis у двух собак. Вет Паразитол. 2008;152:167–70.
21. Габриелли С., Джаннелли А., Брианти Е., Дантас-Торрес Ф., Буфалини М., Фрауло М. и др. Хронический полиартрит, связанный с инфекцией Cercopithifilaria bainae у собаки. Вет Паразитол. 2014;205:401–4.
22. P.rez C, Maggi RG, Diniz PPVP, Breitschwerdt EB. Молекулярная и серологическая диагностика инфекции Bartonella у 61 собаки из США. J Vet Intern Med 2011;25:805–10.
23. Rondeau MP, Walton RM, Bissett S, Drobatz KJ, Washabau RJ. Гнойная несептическая полиартропатия у собак. J Vet Int Med 2005;19:654–62.
24. Mylonakis ME, Soubasis N, Balakrishnan N, Theodorou K, Kasabalis D, Saridomichelakis M, et al. Молекулярная идентификация видов Bartonella у собак с лейшманиозом (Leishmania infantum) с цитологическими признаками артрита или без них. Vet Microbiol. 2014;174:272–5.
25. Франсино О, Альтет Л, Санчес-Роберт Э, Родригес А, Солано-Гальего Л, Альберола Дж и др. Преимущества ПЦР в реальном времени для диагностики и мониторинга лейшманиоза собак. Вет Паразитол. 2006;137:214–21.
26. Мовилла Р., Альтет Л., Серрано Л., Табар М.Д., Роура Х. Молекулярное обнаружение переносимых векторами патогенов в образцах крови и селезенки собак с заболеваниями селезенки. Паразиты-переносчики. 2017;10:131.
27. Мартинес В., Килес Дж., Санчес А., Роура Х., Франсино О., Альтет Л. Собачий лейшманиоз: ключевые моменты интерпретации результатов ПЦР. Векторы паразитов. 2011;4:57.
28. Me. G, Montoya A, Roura X, G.lvez R, Sainz A. Показатели серопозитивности по возбудителям собачьих трансмиссивных заболеваний в Испании: многоцентровое исследование. Parasite Vectors. 2013;6:117.
29. Агут А., Корзо Н., Мурсиано Дж., Ларедо Ф.Г., Солер М. Клиническое и рентгенологическое исследование поражений костей и суставов у 26 собак с лейшманиозом. Vet Rec. 2003;153:648–52.
30. Саппендел Р. Дж., Феррер Л. Лейшманиоз. В: Грин К. Э., редактор. Инфекционные заболевания собак и кошек. Филадельфия: Сондерс; 1990. С. 450–7.
31. Леннокс В.Дж., Смари М.Е., Литтке П.Б. Собачий лейшманиоз в Канаде. Can Vet J 1972;13:188–90.
32. Туррел Дж. М., Пул Р. Поражения костей у четырех собак с висцеральным лейшманиозом. Ветеринарная радиология. 1982;23:243–9.
33. Солано Д., Мир. Г., Кутинас А., Кардосо Л., Пенниси М.Г., Феррер Л. и др. Группа LeishVet. Рекомендации LeishVet по практическому лечению собачьего лейшманиоза. Parasite Vectors. 2011;4:86.
34. Камино Э., Буэндиа А., Доррего А., Посо П., де Хуан Л., Домингес Л. и др. Серомолекулярное исследование и факторы риска пироплазмоза лошадей в Испании. Equine Vet J. 2021;53:771–9.
35. Солано-Галлего Л., Сайнс А., Роура Х., Эстрада-Пе.а А., Мир. Г. Обзор собачьего бабезиоза: европейская перспектива. Паразиты-переносчики. 2016;9:336.
36. Shaw SE, Day MJ, Lerga A, Birtles RJ, Kenny MJ. Anaplasma (Ehrlichia) phagocytophila: причина менингоэнцефалита/полиартрита у собак? J Vet Intern Med. 2002;16:636.
37. Табар М.Д., Франсино О., Альтет Л., Санчес А., Феррер Л., Роура Х. ПЦР-исследование переносимых переносчиками патогенов у собак, проживающих в Барселоне и ее окрестностях, эндемичном по лейшманиозу районе. Vet Rec. 2009;164:112–6.
38. Пе.а М.Т., Наранхо С., Клаусс Г., Фондевила Д., Лейва М., Роура Х. и др. Гистопатологические особенности глазного лейшманиоза у собак. J Comp Патол. 2008;138:32–9.