Обнаружение трансмиссивных возбудителей у собак с разрывом краниальной крестообразной связки, проживающих в Средиземноморском регионе

Выдержки из исследования Марии-Долорес Табар, Хавьера Табара, Каролины Наранхо, Лауры Альтет и Ксавьера Роуры, 2022 год.

https://doi.org/10.1186/s13071-022-05205-x

перевод и сокращение Свена Яна Арндта

Введение

Выявление трансмиссивных возбудителей у собак с разрывом краниальной крестообразной связки, проживающих в Средиземноморском регионе, имеет большое значение для здоровья и благополучия животных. Путем тщательного обследования и анализа можно выявить потенциальные инфекции и принять соответствующие меры для сдерживания распространения заболевания.

Роль переносчиков, таких как клещи или блохи, в передаче возбудителей собакам не следует недооценивать. Эти крошечные паразиты могут передавать различные опасные заболевания, такие как болезнь Лайма, эрлихиоз или лейшманиоз. Поэтому важно разработать специальные методы выявления этих патогенов у собак с краниальным разрывом крестообразной связки в Средиземноморском регионе.

Эффективная диагностика требует сочетания различных методов и тестов. К ним относятся, например, серологические тесты, молекулярные исследования, такие как полимеразная цепная реакция (ПЦР), или клинические обследования для выявления симптомов и признаков инфекции. Такой комплексный подход позволяет поставить точный диагноз и начать соответствующее лечение.

Обнаружение трансмиссивных патогенов у собак с разрывом краниальной крестообразной связки в Средиземноморском регионе требует тесного сотрудничества между ветеринарами, лабораториями и исследовательскими учреждениями. Только совместными усилиями мы сможем углубить понимание этих заболеваний, разработать меры профилактики и улучшить здоровье собак.

В целом, выявление трансмиссивных патогенов у собак с разрывом краниальной крестообразной связки в Средиземноморском регионе стало бы важным шагом для сдерживания распространения инфекций и обеспечения благополучия животных.

фон

Разрыв краниальной крестообразной связки ( CCLR ) является частой причиной хромоты тазовых конечностей у собак, чаще всего вследствие дегенеративного процесса, приводящего к разрыву связки. Описано несколько факторов риска, таких как возраст, порода, пол, статус стерилизации и вес [1,2]. считается, что CCLR имеет многофакторное происхождение, включающее генетику, анатомию и хроническое воспаление суставов, что в конечном итоге приводит к разрыву связок и остеоартриту [3, 4].

Было высказано предположение, что иммунопатологические механизмы могут быть вовлечены в развитие дегенеративных поражений CCL [5], и, кроме того, лимфоплазмоцитарный синовит является частой находкой у собак с CCLR [6]. В связи с этим были предложены две гипотезы о роли хронического синовита в развитии повреждения волокон крестообразной связки и, следовательно, CCLR. Первая гипотеза заключается в том, что синовит является почти первичным событием, приводящим к прогрессирующему разрушению связочных волокон [7].

Вторая причина заключается в том, что в нескольких предыдущих публикациях сообщалось об увеличении бактериальной нагрузки на синовиальную мембрану в биоптатах воспаленных коленных суставов собак с CCLR по сравнению со здоровыми коленными суставами, что позволяет предположить, что бактерии окружающей среды могут вызывать стойкий хронический синовит [8, 9]. Другие виды возбудителей, такие как Другие патогены, такие как трансмиссивные патогены (ВБП), могут вызывать острые и хронические заболевания суставов у собак, но их роль в CCLR тщательно не изучена [10-14].

В недавнем исследовании, проведенном в Бразилии, сообщалось, что у 91,3% из 46 собак с лейшманиозом были выявлены аномалии суставов при физикальном осмотре, рентгенографии и/или компьютерной томографии, но CCLR не был в списке описанных аномалий суставов [14]. ]. Другие VBP, такие как Ehrlichiacanis, Anaplasma phagocytophilum, Rickettsiarickettsii, Borrelia burgdorferi, Babesia canis, Bartonellavinsonii subsp. berkhoffii и филярии также связаны с такими заболеваниями суставов, как: Б. Полиартрит у собак [4,10, 15-24].

Целью данного исследования является обнаружение множественных VBP у собак с CCLR, определение наличия связи между наличием VBP и CCLR, а также определение наличия специфического воспалительного паттерна в синовиальной оболочке собак с CCLR и VBP.

Методы

Это было проспективное исследование с участием 46 собак, подвергнутых хирургическому лечению CCLR, и 16 собак из контрольной группы, подвергнутых эвтаназии из-за состояний, не связанных с суставами. Собранные образцы включали кровь, синовиальную жидкость и биопсию синовиальной мембраны.

Тестирование на патоген включало серологическое исследование на Leishmania infantum (количественный ИФА), Ehrlichiacanis/ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma phagocytophilum/platys и Dirofilaria immitis (тест 4DX IDEXX), а также ПЦР на L. infantum, Ehrlichia/Anaplasma spp., Bartonella spp., пироплазмы. (Babesia spp. и Theileria spp.) и филярии (D. immitis, Dirofilaria repens, Acanthocheilonema dracunculoides, Acanthocheilonema reconditum и Cercopithifilariaspp.) в образцах цельной крови (EB) и синовиальной жидкости (SF) с ЭДТА. Кроме того, были выполнены цитология СФ и гистопатологическая оценка синовиальной мембраны.

Полученные результаты

В исследование были включены 62 собаки, 46 с CCLR и 16 собак из контрольной группы. Двадцать пять сук (17 интактных и восемь кастрированных) и 21 кобель (15 интактных и шесть кастрированных) в возрасте от 6 месяцев до 11 лет были поражены CCLR. Было 16 различных пород, наиболее распространенными были собаки смешанных пород (n = 18). В контрольной группе было восемь собак-самок (четыре интактных и четыре кастрированных) и восемь собак-самцов (шесть интактных и двое кастрированных) в возрасте от 4 до 17 лет и 10 разных пород (Дополнительный файл 1: Таблица S1).

Причины эвтаназии включали неоплазию (пять), хроническую почечную недостаточность (две), дилатацию-заворот желудка (одну), гиперадренокортицизм гипофиза (одну), грыжу диска (две), обструкцию уретры (одну), сердечную недостаточность (две), рефрактерную эпилепсию. (один) и острая печеночная недостаточность (один).

Ни у одной из собак, включенных в это исследование, не было клинического анамнеза, клинических признаков или клинико-патологических отклонений, указывающих на инфекцию ВБП. Распространенность ВБП в группе CCLR составила 19,6% (9/46). Leishmania infantum была обнаружена у шести собак, три из которых были серопозитивными, одна - положительной по SF-PCR, а две были одновременно серопозитивными и положительными по SF-PCR. виды Ehrlichia. были обнаружены у трех собак, две из которых были серопозитивными, а одна была серопозитивной и положительной по ПЦР крови (E. canis).

Одна из этих собак была инфицирована L. infantum (SF-ПЦР-положительная) и Ehrlichia spp. коинфицированные (серопозитивные). Наконец, ДНК Theileriaequi была обнаружена в образце SF собаки (дополнительный файл 2: Таблица S2). В контрольной группе распространенность ВБП у собак составила 18,8% (3/16). Все три собаки были положительными на L. infantum, одна серопозитивная, одна положительная по ПЦР крови и одна серопозитивная, а также положительная ПЦР как по крови, так и по SF (дополнительный файл 2: Таблица S2). С помощью световой микроскопии в мазках SF ни у одной из собак, включенных в это исследование, не было обнаружено VBP, а общая распространенность VBP статистически не отличалась между собаками с CCLR и контрольными собаками [отношение шансов (ОШ) = 0,949, 95% доверительная вероятность интервал (ДИ) 0,22-4,05, P = 0,629].

Односторонний CCLR был обнаружен у 29 собак (пять из них с ВБП), тогда как CCLR возникал двусторонне у 17 собак (четыре из них с ВБП), а это означает, что наличие двустороннего CCLR не было статистически более частым у собак с ВБП (ОШ = 0,677). , 95% ДИ 0,15–2,97, P = 0,439). Гистопатологическое исследование биоптатов синовиальной оболочки выявило синовит с различными воспалительными паттернами, включая лимфоплазматический (17), нейтрофильный (один), гранулематозный (один) и смешанный лимфоплазмоцитарный и гранулематозный (два) у 45,6% (21/46) собак с CCLR; и у 43,7% (7/16) контрольных собак, у всех из которых была лимфоплазмоцитарная инфильтрация.

Наличие синовита не было статистически более частым у собак с CCLR по сравнению с контрольными собаками (χ2 = 0,017, df = 1, P = 0,895) или у собак с или без VBP (χ2 = 0,141, df = 1, P = 0,708). . Кроме того, у собак с ВБП не было обнаружено никакой другой или специфической картины воспаления, независимо от того, имели ли они CCLR или были контрольными собаками (Дополнительный файл 2: Таблица S2).При рассмотрении результатов VBP-положительных собак с CCLR, две из трех собак с положительным результатом ПЦР на L. infantum, но без предшествующего клинического анамнеза или диагноза инфекции Leishmania, появились клинические признаки, указывающие на явный лейшманиоз, между 9 и 12 месяцами после операции CCLR (дополнительный файл 2: Таблица S2).

обсуждение

Это исследование не смогло продемонстрировать ни роль VBP в CCLR, ни наличие специфического характера воспаления суставов у VBP-положительных собак, хотя несколько трансмиссивных заболеваний были связаны с повреждением суставов у собак [4, 10, 14, 16 - 22, 24], а некоторые из них, особенно лейшманиоз, считаются эндемичными на территории проведения настоящего исследования [28].

Вероятно, потребуются более масштабные исследования «случай-контроль», чтобы прояснить роль различных трансмиссивных организмов как причины или кофактора в развитии CCLR. При лейшманиозе собак частота ортопедических проблем варьируется от 44,8% до 91,3%, когда ортопедическое обследование и визуализация (радиология и/или компьютерная томография) сочетаются для выявления аномалий суставов [14, 29]. Аномалии, отмеченные при ортопедическом обследовании, включают тугоподвижность суставов, хромоту, отек мягких тканей, боль или крепитацию в суставах, а также функциональную инвалидность.

Собаки с CCLR могут иметь одну или несколько из описанных ортопедических аномалий, но в предыдущих исследованиях не было конкретной информации о распространенности CCLR у собак, страдающих лейшманиозом. Теоретически хромота при лейшманиозе может быть вызвана полиартритом с дополнительным поражением костей или мышц, обычно вторичным по отношению к воспалению, связанному с отложением иммунных комплексов в суставе вследствие реакции гиперчувствительности III типа [4, 12, 30].

Однако может возникнуть и первичная инфекция суставов, и паразиты были идентифицированы в макрофагах при цитологическом исследовании синовиальной жидкости и при гистологическом исследовании синовиальных оболочек [31, 32]. Так, у инфицированных собак может наблюдаться моноартрит, олигоартрит или полиартрит [18], а по некоторым данным почти в 80% случаев может поражаться коленный сустав [14]. В этом исследовании L. infantum был наиболее частым ВБП, обнаруженным у собак с CCLR, хотя его распространенность существенно не отличалась от таковой у контрольных собак, что позволяет предположить, что инфекция Leishmania не играет роли в патогенезе CCLR.

Возможным объяснением обнаружения у обеих групп собак может быть высокая распространенность субклинической инфекции в эндемичном по лейшманиозу районе [28, 33].

Ранее сообщалось о связи между полиартритом и эрлихиозом; однако четких доказательств этого не было, и другие возможные коинфекции не были исключены, поэтому связь была спорной [10, 15-17]. В настоящем исследовании антитела или ДНК эрлихии были обнаружены у трех собак с CCLR. Однако инфекция не могла быть подтверждена только у двух серопозитивных собак, что могло быть просто результатом контакта или предшествующей инфекции. У третьей собаки, которая была серопозитивной и ПЦР-положительной на E. canis, не было других клинических симптомов или отклонений лабораторных показателей, указывающих на явный или субклинический эрлихиоз, до или после операции CCLR.

Это может указывать на то, что собака находилась либо в острой стадии заболевания и выздоровела самостоятельно, либо в субклинической стадии. Оба сценария, вероятно, исключают связь между CCLR и инфекцией Ehrlichia. Theileria equi — одна из пироплазм лошадей, которая является энзоотической в ​​Испании, при этом почти половина лошадей имеет антитела или циркулирующую паразитемию [34].

Этот паразит иногда обнаруживался у собак, но его эпидемиологическое и клиническое значение остается неизвестным [35]. Все это, а также тот факт, что у собаки в этом исследовании с T. equi в Сан-Франциско не было других клинико-патологических отклонений на протяжении всего периода исследования, может указывать на то, что этот патоген был условно-патогенным и не имел клинического значения для CCLR.

Хотя Bartonella, A. phagocytophilum, B. burgdorferi, Filariae или другие пироплазмы, такие как Babesia, были связаны с острым или хроническим полиартритом собак [10, 13, 17, 19-22, 36], ни одна собака в этом исследовании не была положительной ни на один из них. этих возбудителей. Эти результаты могут согласовываться с местной географической распространенностью этих VBP, обнаруженной в предыдущих исследованиях в районе, рассматриваемом в этом исследовании [16, 27, 34, 37].

Однако следует отметить, что ограниченная чувствительность используемых методов и ограничения, связанные с образцами, взятыми для исследования, также могли способствовать невозможности обнаружения этих микроорганизмов.Лимфоплазмоцитарный артрит был наиболее распространенной гистопатологической находкой в ​​этом исследовании, как у собак с CCLR и без него. Это согласуется с предыдущими публикациями, в которых лимфоплазмоцитарный синовит обычно описывался у собак с CCLR [6], но он также был обнаружен в посмертных образцах собак без CCLR [7].

С другой стороны, реактивный иммуноопосредованный артрит носит преимущественно нейтрофильный характер за счет отложения выработанных иммунных комплексов в результате инфицирования ВБП [4, 11, 12, 18, 29]. Этот факт подтверждает идею о том, что VBP не играет никакой роли в патогенезе CCLR, наряду с тем фактом, что в этом исследовании ни характер воспаления, ни частота синовита не различались статистически между собаками с CCLR и без него или между собаками с VBP или без него.

Хотя это и не является статистически значимым, у трех собак с CCLR в этом исследовании наблюдался гранулематозный синовит, тип воспаления, также наблюдаемый в некоторых тканях пациентов с лейшманиозом [33, 38], но только одна из них была положительной на лейшманиоз. Хотя гранулематозное воспаление обычно связано с присутствием Leishmania в тканях [12, 13], у этой серопозитивной и LeishmaniaPCR-положительной собаки с гранулематозным синовитом амастиготы не были обнаружены.

Причина гранулематозного воспаления у двух других собак остается неясной. Таким образом, в текущем исследовании нельзя окончательно исключить возможную роль этих VBP в патогенезе синовита и, возможно, также CCLR у некоторых из этих собак.Это исследование имеет некоторые ограничения. Небольшое количество включенных собак из-за трудностей с набором случаев из-за строгих критериев включения и того факта, что это было проспективное исследование с контрольной группой, означает, что к статистическим результатам следует относиться с осторожностью.

Кроме того, в исследование были включены только собаки, получившие хирургическое лечение по поводу CCLR, поэтому собаки, у которых первоначально были диагностированы VBP и CCLR и в конечном итоге не подверглись хирургическому вмешательству, были исключены. Другим ограничением было разнообразие заболеваний, которые привели к эвтаназии контрольных собак, а также тот факт, что суставные поверхности не оценивались, особенно потому, что контрольная популяция имела более высокий средний возраст.

Тем не менее, история болезни была тщательно оценена для исключения предшествующих инфекций ÖVPP или заболеваний, которые могли поражать суставы. Кроме того, контрольные собаки были обследованы в тот же период времени и в той же местности, что и собаки CCLR, поэтому вероятность обнаружения VBP не оказывала такого влияния. Последнее ограничение касалось определения наличия ВБП. В этом исследовании мы использовали серологию, микроскопию при цитологии СФ и биопсию синовиальной оболочки, а также ПЦР в крови и СЖ, чтобы максимизировать вероятность обнаружения ВБП.

Однако положительные серологические исследования не были доказательством причинно-следственной связи аномалий, обнаруженных в суставе. Кроме того, было невозможно выполнить серологическое исследование для всех искомых патогенов, а также невозможно было выполнить иммуногистохимию и/или ПЦР биопсии, чтобы повысить вероятность обнаружения выбранных VBP.

Выводы

Это исследование не смогло продемонстрировать роль различных VBP в патогенезе CCLR у собак, а также наличие или различную картину воспаления суставов у патоген-положительных собак. Однако, чтобы преодолеть ограничения этого исследования, могут потребоваться дальнейшие исследования для выяснения возможной связи между VBP и CCLR у собак.

Источники

1. Бриоски В., Артурс Г.И. Разрыв краниальной крестообразной связки у маленьких собак (<15 кг): обзор литературы. J Практика по работе с маленькими животными. 2021;62:1037–50.

2. Гилберт С., Лангенбах А., Марселлин-Литтл Дж., Пиз А.П., Ру Х. Остеоартрит коленного сустава на момент диагностики травмы черепной крестообразной связки чаще встречается у боксеров и собак весом более 35 килограммов. Ветеринарное радиол УЗИ. 2019;60:280–8.

3. Комерфорд Э.Дж., Смит К., Хаяши К. Последние данные об этиопатогенезе заболеваний черепных крестообразных связок собак. Веткомп Ортоп Трауматол. 2011;24:91–8.

4. Беннетт Д. Иммуноопосредованный и инфекционный артрит. В: Эттингер С.Дж., Фельдман ЕС, редакторы. Textb Ветеринар-стажер Med Dis Dog Cat. 7-е изд. Миссури: Сондерс; 2010. с. 743–9.

5. Дум М., де Брюин Т., де Рустер Х., ван Бри Х., Кокс Э. Иммунопатологические механизмы у собак с разрывом краниальной крестообразной связки. Вет Иммунол Иммунопатол. 2008;125:143–61.

6. Эрн Дж.Б., Геринг Р.Л., Кеннеди Ф.А., Шенборн У.К. Распространенность лимфоплазмоцитарного синовита у собак с естественным разрывом краниальной крестообразной связки. J Am Vet Med Assoc. 2009;235:386–90.

7. Д.ринг А.К., Юнгингер Дж., Хьюикер-Траутвейн М. Дегенерация крестообразной связки и синовит коленного сустава у 56 собак с интактными краниальными крестообразными связками: корреляция гистологических данных, количества и фенотипов воспалительных клеток с возрастом, массой тела и породой. Вет Иммунол Иммунопатол. 2018;196:5–13.

8. Мьюир П., Олденхофф В.Е., Хадсон А.П., Мэнли П.А., Шефер С.Л., Маркел М.Д. и др. Обнаружение ДНК ряда видов бактерий в коленных суставах собак с воспалительным артритом коленного сустава и связанным с ним дегенеративным разрывом передней крестообразной связки. Микроб Патог. 2007;42:47–55.

9. Шварц З., Зитцер Н.К., Расетт М.А., Мэнли П.А., Шефер С.Л., Маркел М.Д. и др. Связаны ли бактериальная нагрузка и синовит у собак с воспалительным артритом коленного сустава? Ветеринарный микробиол. 2011;148:308–16.

10. Фоли Дж., Дразенович Н., Лейтенеггер СМ, Чомель Б.Б. Связь между полиартритом и тромбоцитопенией и увеличением распространенности трансмиссивных патогенов у калифорнийских собак. Ветеринарная рекомендация 2007;160:159–62.

11. Стулл Дж.В., Эвасон М., Карр А.П., Уолднер К. Иммуноопосредованный полиартрит собак: клинические и лабораторные данные в 83 случаях в западной Канаде (1991–2001 гг.). Кан Вет Дж. 2008; 49: 1195–203.

12. День МЮ. Иммунопатология трансмиссивных болезней собак. Векторы паразитов. 2011;4:48.

13. Кутинас А.Ф., Кутинас С.К. Патологические механизмы, лежащие в основе клинических проявлений лейшманиоза собак, вызванного Leishmania infantum/chagasi. Ветеринар Патол. 2014;51:527–38.

14. Сильва А.С., Оливейра Х.С., Гомес А.А.Д., Бесерра ХЕО, Сильва Дж.П., Сантос-Дони Т.Р. и др. Поражение суставов при висцеральном лейшманиозе собак: ортопедический осмотр, рентгенологические и компьютерно-томографические данные. Вет Паразитол. 2021;299:109569.

15. Белла-младший, Шулл Р.М., Селцер Э.В. Полиартрит, связанный с Ehrlichia canis, у собаки. J Am Vet Med Assoc. 1986;189:922–3.

16. Сайнс А, Роура Х, Мир. Г., Эстрада-Пи А., Кон Б., Харрус С. и др. Рекомендации для практикующих ветеринарных врачей по эрлихиозу и анаплазмозу собак в Европе. Векторы паразитов. 2015;8:75.

17. Зандвлит М.М., Теске Э., Пик С.Дж. Инфекции эрлихии и бабезии у собак в Нидерландах. Тайдшр Диергенескд. 2004;129:740–5.

18. Сбрана С., Маркетти В., Манчианти Ф., Гуиди Г., Беннетт Д. Ретроспективное исследование 14 случаев артрита у собак, вторичного по отношению к инфекции Leishmania. J Практика по работе с маленькими животными. 2014;55:309–13.

19. Эбертс М.Д., Диниз ППВП, Билл М.Дж., Стиллман Б.А., Чандрашекар Р., Брейтшвердт Э.Б. Типичные и атипичные проявления анаплазменной фагоцитофильной инфекции у собак. J Am Anim Hosp Assoc. 2011;47:e86-94.

20. Ходжес С., Ришнив М. Внутрисуставные микрофилярии Dirofilaria immitis у двух собак. Вет Паразитол. 2008;152:167–70.

21. Габриелли С., Джаннелли А., Брианти Е., Дантас-Торрес Ф., Буфалини М., Фрауло М. и др. Хронический полиартрит, связанный с инфекцией Cercopithifilaria bainae у собаки. Вет Паразитол. 2014;205:401–4.

22. П.рез К., Магги Р.Г., Диниз ППВП, Брайтшвердт Э.Б. Молекулярная и серологическая диагностика инфекции бартонеллы у 61 собаки из США. J Vet Intern Med 2011; 25: 805–10.

23. Рондо М.П., ​​Уолтон Р.М., Биссетт С., Дробац К.Дж., Вашабау Р.Дж. Гнойная несептическая полиартропатия у собак. J Vet Int Med 2005; 19: 654–62.

24. Милонакис М.Е., Субасис Н., Балакришнан Н., Теодору К., Касабалис Д., Саридомихелакис М. и др. Молекулярная идентификация видов Bartonella у собак с лейшманиозом (Leishmania infantum) с цитологическими признаками артрита или без них. Ветеринарный микробиол. 2014;174:272–5.

25. Франсино О, Альтет Л, Санчес-Роберт Э, Родригес А, Солано-Гальего Л, Альберола Дж и др. Преимущества ПЦР в реальном времени для диагностики и мониторинга лейшманиоза собак. Вет Паразитол. 2006;137:214–21.

26. Мовилла Р., Альтет Л., Серрано Л., Табар М.Д., Роура Х. Молекулярное обнаружение трансмиссивных патогенов в образцах крови и селезенки собак с заболеванием селезенки. Векторы паразитов. 2017;10:131.

27. Мартинес В., Килес Дж., Санчес А., Роура Х., Франсино О., Альтет Л. Собачий лейшманиоз: ключевые моменты интерпретации результатов ПЦР. Векторы паразитов. 2011;4:57.

28. Я. Г., Монтойя А., Роура Х., Г.лвез Р., Сайнс А. Показатели серопозитивности к возбудителям трансмиссивных болезней собак в Испании: многоцентровое исследование. Векторы паразитов. 2013;6:117.

29. Агут А., Корсо Н., Мурсиано Дж., Ларедо Ф.Г., Солер М. Клиническое и рентгенологическое исследование поражений костей и суставов у 26 собак с лейшманиозом. Ветеринарная рекомендация 2003;153:648–52.

30. Саппендел Р.Дж., Феррер Л. Лейшманиозиса. В: Грин CE, редактор. Заразить собаку-кошку. Филадельфия: Сондерс; 1990. с. 450–7.

31. Леннокс В.Дж., Смари М.Э., Литтке П.Б. Собачий лейшманиоз в Канаде. Кан Вет Дж. 1972; 13: 188–90.

32. Террел Дж. М., Пул Р. Поражения костей у четырех собак с висцеральным лейшманиозом. Вет Радиол. 1982;23:243–9.

33. Солано Д, Мир. Г., Кутинас А., Кардосо Л., Пенниси М.Г., Феррер Л. и др. Группа ЛейшВет. Рекомендации LeishVet по практическому лечению лейшманиоза собак. Векторы паразитов. 2011;4:86.

34. Камино Э., Буэндиа А., Доррего А., Посо П., де Хуан Л., Домингес Л. и др. Серомолекулярное исследование и факторы риска пироплазмоза лошадей в Испании. Equine Vet J. 2021;53:771–9.

35. Солано-Гальего Л, Сайнс А, Роура Х, Эстрада-Пеа А, Мир. G. Обзор бабезиоза собак: европейская перспектива. Векторы паразитов. 2016;9:336.

36. Шоу С.Э., Дэй М.Дж., Лерга А., Бертлз Р.Дж., Кенни М.Дж. Анаплазма (эрлихия) фагоцитофила: причина менингоэнцефалита/полиартрита у собак? J Vet Intern Med. 2002;16:636.

37. Табар М.Д., Франсино О., Альтет Л., Санчес А., Феррер Л., Роура Х. ПЦР-обследование трансмиссивных патогенов у собак, живущих в Барселоне и ее окрестностях, районе, эндемичном по лейшманиозу. Ветеринарная рекомендация 2009;164:112–6.

38. Пе.а М.Т., Наранхо С., Клаусс Г., Фондевила Д., Лейва М., Роура Х. и др. Гистопатологические особенности глазного лейшманиоза у собак. J Comp Патол. 2008;138:32–9.