Виявлення трансмісивних патогенів у собак з розривом хрестоподібних зв'язок черепа, що мешкають у Середземноморському регіоні

Уривки з дослідження Марії-Долорес Табар, Хав'єра Табара, Кароліни Наранхо, Лаури Альтет та Ксав'є Роури за 2022 рік

https://doi.org/10.1186/s13071-022-05205-x

Переклад та скорочення Свена Яна Арндта

Вступ

Виявлення трансмісивних патогенів у собак з розривом хрестоподібних зв'язок черепа, які мешкають у Середземноморському регіоні, має велике значення для здоров'я та благополуччя цих тварин. Ретельне обстеження та аналіз можуть виявити потенційні інфекції та дозволити вжити відповідних заходів для контролю поширення хвороби.

Не слід недооцінювати роль переносників, таких як кліщі або блохи, у передачі збудників собакам. Ці крихітні паразити можуть передавати різні небезпечні захворювання, такі як хвороба Лайма, ерліхіоз або лейшманіоз. Тому важливо розробити спеціальні методи виявлення цих збудників у собак з розривом хрестоподібних зв'язок черепа в регіоні Середземномор'я.

Ефективна діагностика вимагає поєднання різних методів та тестів. До них належать, наприклад, серологічні тести, молекулярні дослідження, такі як полімеразна ланцюгова реакція (ПЛР), та клінічні обстеження для виявлення симптомів та ознак інфекції. Такий комплексний підхід дозволяє поставити точний діагноз та розпочати відповідне лікування.

Виявлення трансмісивних патогенів у собак з розривом хрестоподібних зв'язок черепа в Середземноморському регіоні вимагає тісної співпраці між ветеринарами, лабораторіями та дослідницькими установами. Тільки спільними зусиллями ми можемо поглибити наше розуміння цих захворювань, розробити профілактичні заходи та покращити здоров'я собак.

Загалом, виявлення трансмісивних патогенів у собак з розривом хрестоподібних зв'язок черепа в Середземноморському регіоні було б важливим кроком у стримуванні поширення інфекцій та забезпеченні добробуту тварин.

фон

Розрив хрестоподібної зв'язки черепного мозку (CCLRРозрив зв'язок тазу є поширеною причиною кульгавості тазових кінцівок у собак, найчастіше через дегенеративний процес, що призводить до розриву зв'язок. Було описано кілька факторів ризику, таких як вік, порода, стать, статус кастрації та вага [1,2]. Однак, ймовірно, що CCLR має багатофакторне походження, що включає генетику, анатомічні особливості та хронічне запалення суглобів, що зрештою призводить до розриву зв'язок та остеоартриту [3, 4].

Було висловлено припущення, що імунопатологічні механізми можуть бути задіяні в розвитку дегенеративних уражень ХХЗ [5], і, крім того, лімфоплазмоцитарний синовіт є поширеним явищем у собак з ХХЗ [6]. Тому було запропоновано дві гіпотези щодо ролі хронічного синовіту в розвитку пошкодження волокон хрестоподібної зв'язки та, як наслідок, ХХЗ. Перша гіпотеза стверджує, що синовіт є майже первинною подією, що призводить до прогресуючого руйнування волокон зв'язки [7].

Друга причина полягає в тому, що в кількох попередніх публікаціях повідомлялося про підвищене бактеріальне навантаження на синовіальну мембрану в біоптатах запалених колінних суглобів собак з карциномою колінного суглоба (CCLR) порівняно зі здоровими колінними суглобами, що свідчить про те, що бактерії навколишнього середовища можуть спровокувати стійкий хронічний синовіт [8, 9]. Інші типи патогенів, такі як трансмісивні патогени (VBP), можуть спричиняти гострі та хронічні захворювання суглобів у собак, але їхня роль у CCLR ще не була ретельно досліджена [10-14].

Нещодавнє дослідження, проведене в Бразилії, показало, що у 91,3 з 46 собак з лейшманіозом були виявлені аномалії суглобів під час фізикального огляду, рентгенограм та/або комп'ютерної томографії, але CCLR не був включений до списку зареєстрованих аномалій суглобів [14]. Інші паразити, пов'язані з вірулентністю (VBP), такі як Ehrlichiacanis, Anaplasma phagocytophilum, Rickettsia rickettsii, Borrelia burgdorferi, Babesia canis, Bartonella vinsonii subsp. berkhoffii та філярії, також були пов'язані із захворюваннями суглобів, такими як поліартрит, у собак [4, 10, 15-24].

Метою цього дослідження є виявлення множинних ВБП у собак з CCLR, визначення наявності кореляції між наявністю ВБП та CCLR, а також виявлення наявності специфічного запального патерну в синовіальній оболонці собак з CCLR та ВБП.

методи

Це було проспективне дослідження, в якому взяли участь 46 собак, яким було надано хірургічне лікування карциноми суглобів суглобів (CCLR), та 16 контрольних собак, яких було евтаназовано через непов'язані захворювання суглобів. Зібрані зразки включали кров, синовіальну рідину та біопсію синовіальної мембрани.

Тестування на патогени включало серологічне дослідження на Leishmania infantum (кількісний ІФА), Ehrlichiacanis/ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma phagocytophilum/platys та Dirofilaria immitis (тест 4DX IDEXX), а також ПЛР на L. infantum, Ehrlichia/Anaplasma spp., Bartonella spp., піроплазми (Babesia spp. та Theileria spp.) та філярії (D. immitis, Dirofilaria repens, Acanthocheilonema dracunculoides, Acanthocheilonema reconditum та Cercopithifilaria spp.) у зразках цільної крові (ЦК) з ЕДТА та синовіальної рідини (СР). Також було проведено цитологічне дослідження СР та гістопатологічне дослідження синовіальної оболонки.

Дізнайтеся все про 5 сучасних хірургічних методів лікування розривів хрестоподібних зв'язок тут.

Результати

У дослідженні взяли участь 62 собаки, 46 з яких мали карциному латерального ретикулуму (CCLR) та 16 контрольних собак. Двадцять п'ять самиць (17 інтактних та вісім стерилізованих) та 21 самець (15 інтактних та шість кастрованих) віком від 6 місяців до 11 років постраждали від CCLR. Було представлено шістнадцять різних порід, найчастіше зустрічалися змішані породи (n = 18). Контрольна група складалася з восьми самиць (чотирьох інтактних та чотирьох стерилізованих) та восьми самців (шістьох інтактних та два кастрованих) віком від 4 до 17 років, які представляли 10 різних порід (Додаток 1: Таблиця S1).

Серед причин евтаназії були новоутворення (п'ять), хронічна ниркова недостатність (дві), розширення шлунка з заворотом (одна), гіперерадренокортицизм гіпофіза (одна), грижа міжхребцевого диска (дві), обструкція уретри (одна), серцева недостатність (дві), рефрактерна епілепсія (одна) та гостра печінкова недостатність (одна).

Жодна з собак, включених до цього дослідження, не мала клінічного анамнезу, клінічних ознак або клініко-патологічних аномалій, що свідчать про інфекцію VBP. Поширеність VBP у групі CCLR становила 19,6 % (9/46). Leishmania infantum була виявлена у шести собак, три з яких були серопозитивними, одна SF-ПЛР-позитивна, а дві з них були одночасно серопозитивними та SF-ПЛР-позитивними. Ehrlichia spp. були виявлені у трьох собак, дві з яких були серопозитивними, а одна була серопозитивною та ПЛР-позитивною в крові (E. canis).

Один з цих собак був коінфікований L. infantum (позитивна ПЛР-інфекція у SF) та Ehrlichia spp. (серопозитивна). Зрештою, ДНК Theileriaequi була виявлена у зразку SF одного собаки (Додатковий файл 2: Таблиця S2). У контрольній групі поширеність VBP у собак становила 18,8 % (3/16). Усі три собаки були позитивними на L. infantum, один серопозитивний, один ПЛР-позитивний у крові, а один серопозитивний і позитивний як у крові, так і в SF (Додатковий файл 2: Таблиця S2). VBP не було виявлено за допомогою світлової мікроскопії в мазку SF одного з собак, включених до цього дослідження, а загальна поширеність VBP статистично не відрізнялася між собаками з CCLR та контрольними собаками [Відношення шансів (OR) = 0,949, довірчий інтервал (CI) 95% 0,22-4,05, P = 0,629].

Односторонній CCLR був виявлений у 29 собак (у п'яти з яких був VBP), тоді як двосторонній CCLR спостерігався у 17 собак (у чотирьох з яких був VBP), що означає, що наявність двостороннього CCLR не була статистично частішою у собак з VBP (OR = 0,677, CI 0,15–2,97, P = 0,439). Гістопатологічне дослідження біоптатів синовіальної мембрани виявило синовіт з різними запальними моделями, включаючи лімфоплазмоцитарний (17), нейтрофільний (1), гранулематозний (1) та змішаний лімфоплазмоцитарний та гранулематозний (2), у 45,6 (21/46) собак з CCLR; та у 43,7 (7/16) контрольних собак, усі з яких мали лімфоплазмоцитарну інфільтрацію.

Наявність синовіту не була статистично частішою у собак з CCLR порівняно з контрольними собаками (χ² = 0,017, df = 1, P = 0,895) або у собак з VBP чи без нього (χ² = 0,141, df = 1, P = 0,708). Крім того, у собак з VBP не спостерігалося жодної чіткої або специфічної запальної картини, незалежно від того, чи мав вони CCLR, чи були контрольними собаками (Додатковий файл 2: Таблиця S2). Під час розгляду результатів VBP-позитивних собак з CCLR, у двох з трьох собак, які мали ПЛР-позитивний результат на L. infantum, але без попереднього клінічного анамнезу або діагнозу інфекції Leishmania, розвинулися клінічні ознаки, що свідчать про активний лейшманіоз, між 9 і 12 місяцями після операції CCLR (Додатковий файл 2: Таблиця S2).

обговорення

Це дослідження не змогло продемонструвати роль VBP у CCLR або наявність специфічної картини запалення суглобів у VBP-позитивних собак, хоча кілька трансмісивних захворювань у собак були пов'язані з пошкодженням суглобів [4, 10, 14, 16-22, 24], і деякі з них, зокрема лейшманіоз, вважаються ендемічними в районі, де проводилося це дослідження [28].

Ймовірно, знадобляться масштабніші дослідження типу «випадок-контроль», щоб з'ясувати роль різних організмів, що переносяться переносниками, як причини або кофактора у розвитку CCLR. При лейшманіозі собак повідомлялося про частоту ортопедичних проблем від 44,8 до 91,3 %, коли ортопедичне обстеження та візуалізація (рентгенологія та/або комп'ютерна томографія) поєднувалися для виявлення аномалій суглобів [14, 29]. Аномалії, виявлені під час ортопедичного обстеження, включають скутість суглобів, кульгавість, набряк м'яких тканин, біль або крепітацію в суглобах та функціональні порушення.

У собак з CCLR може спостерігатися одна або декілька з цих описаних ортопедичних аномалій, але попередні дослідження не надали конкретної інформації про поширеність CCLR у собак, які страждають на лейшманіоз. Теоретично, кульгавість при лейшманіозі може бути спричинена поліартритом з додатковим ураженням кісток або м'язів, зазвичай вторинним до запалення, пов'язаного з відкладенням імунних комплексів у суглобі внаслідок реакції гіперчутливості III типу [4, 12, 30].

Однак, первинна інфекція суглобів також може виникнути, і паразити були ідентифіковані в макрофагах шляхом цитологічного дослідження синовіальної рідини та гістологічного дослідження синовіальних мембран [31, 32]. Таким чином, інфіковані собаки можуть проявляти моноартрит, олігоартрит або поліартрит [18], і, за деякими даними, колінний суглоб може бути уражений майже у 80% випадків [14]. У цьому дослідженні L. infantum був найпоширенішим венеричним паразитом, виявленим у собак з хронічною легенево-нирковою дисфункцією (ХЛН), хоча його поширеність суттєво не відрізнялася від такої у контрольних собак, що свідчить про те, що лейшманіоз не відіграє ролі в патогенезі ХЛН.

Одним із можливих пояснень виявлення в обох групах собак може бути висока поширеність субклінічної інфекції в ендемічній за лейшманіозом зоні [28, 33].

Про зв'язок між поліартритом та ерліхіозом повідомлялося раніше; однак чітких доказів не було, а інші можливі супутні інфекції не виключалися, тому зв'язок був суперечливим [10, 15-17]. У цьому дослідженні антитіла або ДНК до ерліхій були виявлені у трьох собак з карциномою цирозу. Однак інфекцію не вдалося підтвердити у двох серопозитивних собак, можливо, просто через контакт або попередню інфекцію. У третього собаки, який був серопозитивним та ПЛР-позитивним на E. canis, жодних інших клінічних ознак або лабораторних відхилень, що свідчать про явний або субклінічний ерліхіоз, не було до або після операції з карциномою цирозу.

Це може свідчити про те, що собака перебував або в гострій стадії захворювання та спонтанно одужав, або в субклінічній стадії. Обидва сценарії, ймовірно, виключають зв'язок між CCLR та ерліхіозною інфекцією. Theileria equi — одна з піноплазм коней, яка є ензоотичною в Іспанії, причому майже половина коней виявляє антитіла або циркулюючу паразитемію [34].

Цей паразит час від часу виявлявся у собак, але його епідеміологічне та клінічне значення залишаються невідомими [35]. Все це, а також той факт, що собака в цьому дослідженні з T. equi в SF не виявляла інших клініко-патологічних аномалій протягом періоду дослідження, може свідчити про те, що цей патоген був опортуністичним і не мав клінічного значення для CCLR.

Хоча Bartonella, A. phagocytophilum, B. burgdorferi, Filariae або інші піроплазми, такі як Babesia, були пов'язані з гострим або хронічним поліартритом у собак [10, 13, 17, 19-22, 36], жодна собака в цьому дослідженні не мала позитивного результату на будь-який з цих патогенів. Ці результати можуть узгоджуватися з місцевою географічною поширеністю цих збудників хвороби, виявленою в попередніх дослідженнях у досліджуваній у цьому дослідженні місцевості [16, 27, 34, 37].

Однак слід зазначити, що обмежена чутливість використовуваних методів та обмеження, пов'язані зі зразками, взятими для дослідження, також могли сприяти неможливості виявлення цих організмів. Лімфоплазмоцитарний артрит був найпоширенішою гістопатологічною знахідкою в цьому дослідженні як у собак з CCLR, так і без нього. Це узгоджується з попередніми публікаціями, в яких лімфоплазмоцитарний синовіт часто описувався у собак з CCLR [6], але його також виявляли в посмертних зразках собак без CCLR [7].

З іншого боку, реактивний імуноопосередкований артрит є переважно нейтрофільним через відкладення розвинених імунних комплексів після інфекції VBP [4, 11, 12, 18, 29]. Цей факт підтверджує ідею про те, що VBP не відіграє ролі в патогенезі CCLR, разом з тим фактом, що ні запальний характер, ні частота синовіту статистично не відрізнялися між собаками з CCLR або без нього, або між собаками з VBP або без нього в цьому дослідженні.

Хоча це не було статистично значущим, у трьох собак з CCLR у цьому дослідженні спостерігався гранулематозний синовіт. Цей тип запалення також спостерігався в кількох тканинах пацієнтів з лейшманіозом [33, 38], але лише один з них був позитивним на лейшманіоз. Хоча гранулематозне запалення зазвичай пов'язане з наявністю лейшманій у тканині [12, 13], у цієї серопозитивної та ПЛР-позитивної на лейшманії собаки з гранулематозним синовітом не вдалося виявити амастиготів.

Причина гранулематозного запалення у двох інших собак залишається неясною. Тому поточне дослідження не може остаточно виключити можливу роль цих VBP у патогенезі синовіту та, можливо, також CCLR у деяких із цих собак. Це дослідження має деякі обмеження. Невелика кількість включених собак через труднощі з набором випадків через суворі критерії включення та той факт, що це було проспективне дослідження з контрольною групою, означає, що статистичні результати слід інтерпретувати з обережністю.

Крім того, були включені лише собаки, які пройшли хірургічне лікування CCLR, таким чином виключаючи собак, у яких спочатку діагностували VBP та CCLR, але які зрештою не перенесли операцію. Ще одним обмеженням був широкий спектр захворювань, які призвели до евтаназії контрольних собак, а також той факт, що поверхні суглобів не оцінювалися, особливо враховуючи вищий середній вік контрольної популяції.

Однак, анамнез був ретельно вивчений, щоб виключити попередні інфекції, спричинені еозинофільним венозно-перфузійним папіломавірусом (EVPP), або захворювання, які можуть вражати суглоби. Крім того, контрольних собак обстежували протягом того ж періоду часу та в тій самій ділянці, що й собаки групи CCLR, тому ймовірність виявлення VBP суттєво не змінилася. Остаточне обмеження стосувалося виявлення VBP. У цьому дослідженні ми використовували серологію, мікроскопію в плоскоклітинній цитології та біопсію синовіальної оболонки, а також ПЛР у крові та плоскоклітинному епітелії, щоб максимізувати ймовірність виявлення VBP.

Однак позитивні серологічні результати не довели причинно-наслідковий зв'язок зі спостережуваними аномаліями в суглобі. Крім того, не було можливості провести серологічне тестування на всі досліджувані патогени, а також не було можливості провести імуногістохімію та/або ПЛР на біопсії, щоб збільшити ймовірність виявлення окремих ВБП.

Висновки

Це дослідження не змогло продемонструвати роль різних VBP у патогенезі CCLR у собак, а також не підтвердило наявність або інший характер запалення суглобів у собак з позитивним результатом на патоген. Однак, щоб подолати обмеження цього дослідження, можуть знадобитися подальші дослідження для з'ясування потенційного зв'язку між VBP та CCLR у собак.

Дізнайтеся все про 5 сучасних хірургічних методів лікування розривів хрестоподібних зв'язок тут.

Джерела

1. Бріоскі В., Артурс Г.І. Розрив хрестоподібних зв'язок черепа у маленьких собак (<15 кг): огляд літератури. J Small Anim Pract. 2021;62:1037–50.

2. Гілберт С., Лангенбах А., Марселлін-Літтл Д.Дж., Піз А.П., Ру Х. Остеоартрит колінного суглоба на момент діагностики пошкодження хрестоподібної зв'язки черепа частіше зустрічається у боксерів та у собак вагою понад 35 кілограмів. Vet Radiol Ultrasound. 2019;60:280–8.

3. Комерфорд Е. Дж., Сміт К., Хаяші К. Оновлення інформації про етіопатогенез захворювання хрестоподібних зв'язок черепа у собак. Vet Comp Orthop Traumatol. 2011;24:91–8.

4. Беннетт Д. Імуноопосередкований та інфекційний артрит. У: Еттінгер С. Дж., Фельдман Е. К., редактори. Textb Vet Intern Med Dis Dog Cat. 7-е видання. Міссурі: Сондерс; 2010. с. 743–9.

5. Дум М., де Брюїн Т., де Рустер Х., ван Брі Х., Кокс Е. Імунопатологічні механізми у собак з розривом хрестоподібної зв'язки черепа. Vet Immunol Immunopathol. 2008;125:143–61.

6. Ерне Дж. Б., Горінг Р. Л., Кеннеді Ф. А., Шенборн В. К. Поширеність лімфоплазмоцитарного синовіту у собак з природним розривом хрестоподібної зв'язки черепа. J Am Vet Med Assoc. 2009;235:386–90.

7. Д.рінг А.К., Юнгінгер Дж., Хьюікер-Траутвейн М. Дегенерація хрестоподібних зв'язок та синовіт колінного суглоба у 56 собак з інтактними хрестоподібними зв'язками черепа: кореляція гістологічних знахідок та кількості й фенотипів запальних клітин з віком, масою тіла та породою. Vet Immunol Immunopathol. 2018;196:5–13.

8. Muir P, Oldenhoff WE, Hudson AP, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD та ін. Виявлення ДНК ряду видів бактерій у колінних суглобах собак із запальним артритом коліна та пов'язаним з ним дегенеративним розривом передньої хрестоподібної зв'язки. Microb Pathog. 2007;42:47–55.

9. Шварц З., Зітцер Н.К., Рейсетт М.А., Менлі П.А., Шефер С.Л., Маркел М.Д. та ін. Чи пов'язані бактеріальне навантаження та синовіт у собак із запальним артритом колінного суглоба? Vet Microbiol. 2011;148:308–16.

10. Фолі Дж., Драженович Н., Лойтенеггер К.М., Чомел Б.Б. Зв'язок між поліартритом і тромбоцитопенією та підвищена поширеність трансмісивних патогенів у каліфорнійських собак. Vet Rec. 2007;160:159–62.

11. Stull JW, Evason M, Carr AP, Waldner C. Імуноопосередкований поліартрит у собак: клінічні та лабораторні дані у 83 випадках у західній Канаді (1991–2001). Can Vet J. 2008;49:1195–203.

12. Дей М.Дж. Імунопатологія трансмісивних захворювань собак. Паразитні вектори. 2011;4:48.

13. Кутінас А.Ф., Кутінас К.К. Патологічні механізми, що лежать в основі клінічних проявів лейшманіозу собак, спричиненого Leishmania infantum/chagasi. Vet Pathol. 2014;51:527–38.

14. Сілва АРС, Олівейра ХС, Гомес ААД, Бесерра ХЕО, Сілва Дж. П., Сантос-Доні Т. Р. та ін. Ураження суглобів при вісцеральному лейшманіозі собак: ортопедичне фізичне обстеження, рентгенологічні та комп'ютерні томографічні дані. Vet Parasitol. 2021;299:109569.

15. Белла Дж.Р., Шулл Р.М., Селсер Е.В. Поліартрит собаки, спричинений Ehrlichia canis. J Am Vet Med Assoc. 1986;189:922-3.

16. Сайнц А., Роура Х., Мір. Г., Естрада-Піа А., Кон Б., Харрус С. та ін. Керівні принципи для ветеринарних лікарів щодо ерліхіозу та анаплазмозу собак у Європі. Переносники паразитів. 2015;8:75.

17. Zandvliet MM, Teske E, Piek CJ. Інфекції Ehrlichia та Babesia у собак у Нідерландах. Tijdschr Diergeneeskd. 2004;129:740–5.

18. Сбрана С., Маркетті В., Манчіанті Ф., Гвіді Г., Беннетт Д. Ретроспективне дослідження 14 випадків артриту у собак, спричиненого інфекцією Leishmania. J Small Anim Pract. 2014;55:309–13.

19. Ебертс М.Д., Дініз П.П.В.П., Білл М.Дж., Стіллман Б.А., Чандрашекар Р., Брайтшвердт Е.Б. Типові та атипові прояви інфекції Anaplasma phagocytophilum у собак. J Am Anim Hosp Assoc. 2011;47:e86-94.

20. Hodges S, Rishniw M. Intraarticular Dirofilaria immitis microfilariae у двох собак. Ветеринар Паразитол. 2008;152:167-70.

21. Gabrielli S, Giannelli A, Brianti E, Dantas-Torres F, Bufalini M, Fraulo M та ін. Хронічний поліартрит, пов’язаний із інфекцією Cercopitifilaria bainae у собаки. Ветеринар Паразитол. 2014;205:401-4.

22. П.рез К., Маггі Р.Г., Дініз П.П.ВП., Брайтшвердт Е.Б. Молекулярна та серологічна діагностика бартонельозної інфекції у 61 собаки зі Сполучених Штатів. J Vet Intern Med 2011;25:805–10.

23. Рондо М.П., Уолтон Р.М., Біссетт С., Дробац К.Дж., Вошабау Р.Дж. Гнійна, несептична поліартропатія у собак. J Vet Int Med 2005;19:654–62.

24. Mylonakis ME, Soubasis N, Balakrishnan N, Theodorou K, Kasabalis D, Saridomichelakis M та ін. Молекулярна ідентифікація видів Bartonella у собак з лейшманіозом (Leishmania infantum) з цитологічними ознаками артриту або без них. Vet Microbiol. 2014;174:272–5.

25. Франсіно О., Альтет Л., Санчес-Роберт Е., Родрігес А., Солано-Гальего Л., Альберола Дж. та ін. Переваги ПЛР-аналізу в реальному часі для діагностики та моніторингу лейшманіозу собак. Ветеринар Паразитол. 2006;137:214-21.

26. Мовілла Р., Алтет Л., Серрано Л., Табар М.Д., Роура Х. Молекулярне виявлення трансмісивних патогенів у зразках крові та селезінки собак із захворюванням селезінки. Паразитні вектори. 2017;10:131.

27. Мартінес В., Кілес Дж., Санчес А., Роура Х, Франсіно О., Альтет Л. Собачий лейшманіоз: ключові моменти для інтерпретації результатів КПЦР. Переносники паразитів. 2011; 4: 57.

28. Ме. Г., Монтойя А., Роура Х., Г.лвес Р., Сайнс А. Показники серопозитивності для збудників трансмісивних захворювань собак в Іспанії: багатоцентрове дослідження. Паразитні вектори. 2013;6:117.

29. Агут А., Корзо Н., Мурчіано Дж., Ларедо Ф. Г., Солер М. Клінічне та рентгенографічне дослідження уражень кісток та суглобів у 26 собак з лейшманіозом. Vet Rec. 2003;153:648–52.

30. Саппендел Р.Дж., Феррер Л. Лейшманіоз. У: Грін К.Є., редактор. Infect Dis Dog Cat. Філадельфія: Сондерс; 1990. с. 450–7.

31. Леннокс В. Дж., Смарі М. Е., Літтке П. Б. Лейшманіоз собак у Канаді. Can Vet J 1972;13:188–90.

32. Туррел Дж. М., Пул Р. Кісткові ураження у чотирьох собак з вісцеральним лейшманіозом. Vet Radiol. 1982;23:243–9.

33. Солано Д., Мір. Г., Кутінас А., Кардозу Л., Пеннісі М. Г., Феррер Л. та ін. Група LeishVet. Керівні принципи LeishVet щодо практичного лікування лейшманіозу собак. Переносники паразитів. 2011;4:86.

34. Каміно Е, Буендіа А, Доррего А, Позо П, де Хуан Л, Домінгес Л та ін. Серомолекулярне дослідження та фактори ризику піроплазмозу коней у коней в Іспанії. Equine Vet J. 2021; 53: 771–9.

35. Солано-Гальєго Л., Сайнс А., Роура Х., Естрада-Пеа А., Мір. Г. Огляд бабезіозу собак: європейська перспектива. Переносники паразитів. 2016;9:336.

36. Шоу С.Є., Дей М.Дж., Лерга А., Біртлз Р.Дж., Кенні М.Дж. Anaplasma (Ehrlichia) phagocytophila: причина менінгоенцефаліту/поліартриту у собак? J Vet Intern Med. 2002;16:636.

37. Табар М.Д., Франсіно О., Альтет Л., Санчес А., Феррер Л., Роура Х. ПЛР-дослідження векторних патогенів у собак, що мешкають у Барселоні та її околицях, ендемічній щодо лейшманіозу місцевості. Vet Rec. 2009;164:112–6.

38. Pe.a MT, Naranjo C, Klauss G, Fondevila D, Leiva M, Roura X та ін. Гістопатологічні особливості очного лейшманіозу у собак. J Comp Pathol. 2008;138:32–9.