Виявлення трансмісивних патогенів у собак із розривом хрестоподібної зв’язки черепа, які мешкають у Середземноморському регіоні

Уривки з дослідження Марії-Долорес Табар, Хав’єра Табара, Кароліни Наранхо, Лаури Альтет і Ксав’єра Рури за 2022 рік

https://doi.org/10.1186/s13071-022-05205-x

переклав і скоротив Свен Ян Арндт

вступ

Виявлення переносних патогенів у собак із розривом хрестоподібної зв’язки черепа, які мешкають у Середземноморському регіоні, має велике значення для здоров’я та благополуччя тварин. Завдяки ретельному обстеженню та аналізу можна виявити потенційні інфекції та вжити відповідних заходів для стримування поширення хвороби.

Не можна недооцінювати роль переносників, таких як кліщі чи блохи, у передачі патогенів собакам. Ці крихітні паразити можуть переносити різні небезпечні захворювання, такі як хвороба Лайма, ерліхіоз або лейшманіоз. Тому важливо розробити спеціальні методи виявлення цих збудників у собак із розривом хрестоподібної зв’язки черепа в Середземноморському регіоні.

Ефективна діагностика вимагає поєднання різних методик і тестів. До них належать, наприклад, серологічні тести, молекулярні дослідження, такі як полімеразна ланцюгова реакція (ПЛР), або клінічні дослідження для виявлення симптомів і ознак інфекції. Такий комплексний підхід дозволяє поставити точний діагноз і призначити відповідне лікування.

Виявлення трансмісивних збудників у собак із розривом хрестоподібної зв’язки черепа в Середземноморському регіоні вимагає тісної співпраці між ветеринарами, лабораторіями та дослідницькими установами. Тільки спільними зусиллями ми зможемо поглибити наше розуміння цих захворювань, розробити профілактичні заходи та покращити здоров’я собак.

Загалом, виявлення переносних патогенів у собак із розривом хрестоподібної зв’язки черепа в Середземноморському регіоні було б важливим кроком для стримування поширення інфекцій і забезпечення добробуту тварин.

фон

Розрив хрестоподібної зв’язки черепа ( CCLR ) є поширеною причиною кульгавості тазових кінцівок у собак, найчастіше внаслідок дегенеративного процесу, який призводить до розриву зв’язки. Було описано кілька факторів ризику, таких як вік, порода, стать, статус стерилізації та вага [1,2]. вважається, що CCLR має багатофакторне походження, включаючи генетику, анатомію та хронічне запалення суглобів, що в кінцевому підсумку призводить до розриву зв’язок і остеоартриту [3, 4].

Було припущено, що імунопатологічні механізми можуть бути залучені до розвитку дегенеративних уражень CCL [5], і крім того, лімфоплазмоцитарний синовіт є поширеним явищем у собак із CCLR [6]. Тому висунуто дві гіпотези про роль хронічного синовіту в розвитку пошкодження волокон хрестоподібної зв’язки і, як наслідок, CCLR. Перша гіпотеза полягає в тому, що синовіт є майже первинною подією, що призводить до прогресуючої деструкції зв’язкових волокон [7].

Друга причина полягає в тому, що кілька внутрішніх попередніх публікацій повідомляли про збільшення бактеріального навантаження на синовіальну оболонку в біоптатах запалених колінних суглобів собак із CCLR порівняно зі здоровими колінними суглобами, що свідчить про те, що бактерії навколишнього середовища можуть викликати стійкий хронічний синовіт [8, 9]. Інші типи збудників, наприклад Інші патогени, такі як переносні збудники (VBP), можуть викликати гострі та хронічні захворювання суглобів у собак, але їх роль у CCLR не була ретельно досліджена [10-14].

У недавньому дослідженні, проведеному в Бразилії, було повідомлено, що у 91,3% із 46 собак, хворих на лейшманіоз, були виявлені аномалії суглобів під час фізичного огляду, рентгенівського знімка та/або комп’ютерної томографії, але CCLR не був у списку описаних аномалій суглобів [14]. ]. Інші VBP, такі як Ehrlichiacanis, Anaplasma phagocytophilum, Rickettsiarickettsii, Borrelia burgdorferi, Babesia canis, Bartonellavinsonii subsp. berkhoffii і filariae також пов'язують із захворюваннями суглобів, такими як: B. Поліартрит у собак [4,10, 15-24].

Метою цього дослідження є виявлення кількох VBP у собак із CCLR, визначення наявності зв’язку між наявністю VBP та CCLR та визначення наявності специфічного запального малюнка в синовіальній оболонці собак із CCLR та VBP.

методи

Це було проспективне дослідження, в якому взяли участь 46 собак, яких було подано для хірургічного лікування CCLR, і 16 контрольних собак, яких приспали через захворювання, не пов’язані з суглобами. Зібрані зразки включали кров, синовіальну рідину та біопсію синовіальної оболонки.

Тестування патогенів включало серологію на Leishmania infantum (кількісний ELISA), Ehrlichiacanis/ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma phagocytophilum/platys і Dirofilaria immitis (тест 4DX IDEXX), а також ПЛР на L. infantum, Ehrlichia/Anaplasma spp, Bartonella spp., піроплазми. (Babesia spp. і Theileria spp.) і філярій (D. immitis, Dirofilaria repens, Acanthocheilonema dracunculoides, Acanthocheilonema reconditum і Cercopithifilariaspp.) у зразках цільної крові (EB) і синовіальної рідини (SF) з ЕДТА. Крім того, проводили цитологічне та гістопатологічне дослідження синовіальної оболонки.

Результати

Дослідження включало 62 собаки, 46 з CCLR і 16 контрольних собак. Двадцять п'ять самок (17 інтактних і вісім кастрованих) і 21 собака (15 інтактних і 6 кастрованих) у віці від 6 місяців до 11 років були уражені CCLR. Було 16 різних порід, найпоширенішими були собаки змішаної породи (n = 18). У контрольній групі було вісім самок (чотири інтактних і чотири кастрованих) і вісім самців (шість інтактних і двоє кастрованих) віком від 4 до 17 років і 10 різних порід (Додатковий файл 1: Таблиця S1).

Причини евтаназії включали неоплазію (п’ять), хронічну ниркову недостатність (дві), заворот шлунка (одна), гіпофізарний гіперадренокортицизм (одна), грижа диска (дві), обструкція уретри (одна), серцева недостатність (дві), рефрактерна епілепсія (один) та гостра печінкова недостатність (один).

Жодна із собак, включених у це дослідження, не мала анамнезу, клінічних ознак або клініко-патологічних аномалій, що вказують на інфекцію VBP.Поширеність VBP у групі CCLR становила 19,6% (9/46). Leishmania infantum була виявлена ​​у шести собак, три з яких були серопозитивними, одна була позитивною за SF-ПЛР, а дві були як серопозитивними, так і позитивними за SF-ПЛР. Ehrlichia spp. були виявлені у трьох собак, дві з яких були серопозитивними, а одна була серопозитивною та ПЛР-позитивною (E. canis).

Одна з цих собак була інфікована L. infantum (SF-PCR позитивний) і Ehrlichia spp. коінфекція (серопозитивний). Нарешті, ДНК Theileriaequi була виявлена ​​у зразку SF собаки (додатковий файл 2: таблиця S2). У контрольній групі поширеність ВБП у собак становила 18,8% (3/16). Усі три собаки були позитивними на L. infantum, одна серопозитивна, одна позитивна за ПЛР крові та одна серопозитивна, а також кров і SF позитивні за ПЛР (додатковий файл 2: таблиця S2). За допомогою світлової мікроскопії в мазку SF будь-якої із собак, які брали участь у цьому дослідженні, VBP не було виявлено, і загальна поширеність VBP статистично не відрізнялася між собаками з CCLR і контрольними собаками [співвідношення шансів (OR) = 0,949, 95% достовірність інтервал (ДІ) 0,22-4,05, P = 0,629].

Односторонній CCLR був виявлений у 29 собак (у п’яти з них із VBP), тоді як CCLR виник двосторонньо у 17 собак (у чотирьох з них із VBP), що означає, що наявність двостороннього CCLR не була статистично більш поширеною у собак із VBP (OR = 0,677). , 95% ДІ 0,15-2,97, P = 0,439). Патогістологічне дослідження біоптатів синовіальної оболонки виявило синовіт із різними запальними моделями, включаючи лімфоплазмоцитарний (17), нейтрофільний (один), гранулематозний (один) і змішаний лімфоплазмоцитарно-гранулематозний (два) у 45,6% (21/46) собак із CCLR); і у 43,7% (7/16) контрольних собак, усі з яких мали лімфоплазмоцитарну інфільтрацію.

Наявність синовіту не була статистично більш поширеною у собак з CCLR порівняно з контрольними собаками (χ2 = 0,017, df = 1, P = 0,895) або у собак з або без VBP (χ2 = 0,141, df = 1, P = 0,708) . Крім того, не було виявлено іншої або специфічної запальної моделі у собак з VBP, незалежно від того, чи мали вони CCLR або були контрольними собаками (Додатковий файл 2: Таблиця S2).Переглядаючи результати VBP-позитивних собак з CCLR, дві з трьох собак з позитивним результатом ПЛР на L. infantum, але без попереднього клінічного анамнезу чи діагнозу інфекції Leishmania, розвинулися клінічні ознаки, що вказують на явний лейшманіоз, між 9 і 12 місяцями після операції CCLR (Додатковий файл 2: Таблиця S2).

обговорення

У цьому дослідженні не вдалося продемонструвати роль VBP у CCLR або наявність специфічної моделі запалення суглобів у VBP-позитивних собак, хоча кілька трансмісивних захворювань були пов’язані з пошкодженням суглобів у собак [4, 10, 14, 16 - 22, 24] і деякі з них, особливо лейшманіоз, вважаються ендемічними в регіоні, де проводилося дане дослідження [28].

Ймовірно, знадобляться більш масштабні дослідження типу «випадок-контроль», щоб з’ясувати роль різних організмів, що передаються переносниками, як причини або супутнього фактора розвитку CCLR. Повідомлялося, що при лейшманіозі собак частота ортопедичних проблем коливається від 44,8% до 91,3%, коли ортопедичне обстеження та візуалізація (рентгенологія та/або комп’ютерна томографія) поєднуються для скринінгу аномалій суглобів [14, 29]. Аномалії, виявлені під час ортопедичного обстеження, включають тугоподвижность суглобів, кульгавість, набряк м’яких тканин, біль у суглобах або крепітацію та функціональну нездатність.

Собаки з CCLR можуть мати одну або декілька з описаних ортопедичних аномалій, але в попередніх дослідженнях не було конкретної інформації про поширеність CCLR у собак, хворих на лейшманіоз. Теоретично кульгавість при лейшманіозі може бути спричинена поліартритом із додатковим ураженням кісток або м’язів, зазвичай вторинним по відношенню до запалення, пов’язаного з відкладенням імунних комплексів у суглобі через реакцію гіперчутливості III типу [4, 12, 30].

Однак також може виникнути первинна інфекція суглобів, і паразити були ідентифіковані в макрофагах за допомогою цитологічного дослідження синовіальної рідини та гістологічного дослідження синовіальних оболонок [31, 32]. Так, у інфікованих собак може бути моноартрит, олігоартрит або поліартрит [18], а за деякими даними майже у 80% випадків може бути уражений колінний суглоб [14]. У цьому дослідженні L. infantum був найпоширенішим VBP, виявленим у собак із CCLR, хоча його поширеність суттєво не відрізнялася від поширеності контрольних собак, що свідчить про те, що інфекція Leishmania не відіграє ролі в патогенезі CCLR.

Можливим поясненням виявлення в обох групах собак може бути висока поширеність субклінічної інфекції в ендемічній по лейшманіозу території [28, 33].

Раніше повідомлялося про зв'язок між поліартритом і ерліхіозом; однак чітких доказів цього не було, а інші можливі супутні інфекції не були виключені, тому зв’язок був суперечливим [10, 15-17]. У цьому дослідженні антитіла або ДНК Ehrlichia були виявлені у трьох собак з CCLR. Однак інфекцію не вдалося підтвердити лише у двох серопозитивних собак, що може бути просто наслідком контакту або попередньої інфекції. Третя собака, яка була серопозитивною та E. canis ПЛР-позитивною, не мала інших клінічних симптомів або лабораторних відхилень, що свідчать про явний або субклінічний ерліхіоз, до або після операції CCLR.

Це може означати, що собака перебувала або в гострій стадії захворювання та одужала самостійно, або що вона була в субклінічній стадії. Обидва сценарії, ймовірно, виключають зв’язок між CCLR та інфекцією Ehrlichia. Theileria equi є однією з піроплазм коней, яка є ензоотією в Іспанії, при цьому майже половина коней має антитіла або циркулюючу паразитемію [34].

Цей паразит іноді виявлявся у собак, але його епідеміологічне та клінічне значення залишається невідомим [35]. Усе це, а також той факт, що собака в цьому дослідженні з T. equi у SF не мала інших клініко-патологічних аномалій протягом усього періоду дослідження, може вказувати на те, що цей збудник був опортуністичним і не мав клінічного значення для CCLR.

Незважаючи на те, що Bartonella, A. phagocytophilum, B. burgdorferi, Filariae або інші піроплазми, такі як Babesia, були пов’язані з гострим або хронічним поліартритом собак [10, 13, 17, 19-22, 36], жодна собака в цьому дослідженні не була позитивною щодо будь-якого цих збудників. Ці результати можуть узгоджуватися з місцевою географічною поширеністю цих VBP, виявленою в попередніх дослідженнях на території, дослідженій у цьому дослідженні [16, 27, 34, 37].

Однак слід зазначити, що обмежена чутливість використовуваних методів і обмеження, пов'язані зі зразками, взятими для дослідження, також могли сприяти неможливості виявлення цих організмів.Лімфоплазмоцитарний артрит був найпоширенішим гістопатологічним виявленням у цьому дослідженні, як у собак з і без CCLR. Це узгоджується з попередніми публікаціями, в яких лімфоплазмоцитарний синовіт зазвичай описувався у собак із CCLR [6], але він також був виявлений у посмертних зразках собак без CCLR [7].

З іншого боку, реактивний імуноопосередкований артрит є переважно нейтрофільним внаслідок відкладення розвинених імунних комплексів у результаті інфікування VBP [4, 11, 12, 18, 29]. Цей факт підтверджує ідею про те, що VBP не відіграє жодної ролі в патогенезі CCLR, а також той факт, що ані запальна картина, ані частота синовіту статистично не відрізнялися між собаками з CCLR або без нього або між собаками з або без VBP у цьому дослідженні.

Хоча це не є статистично значущим, три собаки з CCLR у цьому дослідженні продемонстрували гранулематозний синовіт, тип запалення, який також спостерігався в кількох тканинах хворих на лейшманіоз [33, 38], але лише одна з них була позитивною на лейшманіоз. Хоча гранульоматозне запалення зазвичай асоціюється з наявністю Leishmania в тканинах [12, 13], жодних амастигот не було виявлено у цієї серопозитивної та LeishmaniaPCR-позитивної собаки з гранулематозним синовітом.

Причина гранулематозного запалення у двох інших собак залишається неясною. Таким чином, у поточному дослідженні не можна остаточно виключити можливу роль цих VBP у патогенезі синовіту та, можливо, також CCLR у деяких із цих собак. Це дослідження має деякі обмеження. Невелика кількість включених собак через труднощі з набором випадків через суворі критерії включення та той факт, що це було проспективне дослідження з контрольною групою, означає, що до статистичних результатів слід ставитися з обережністю.

Крім того, були включені лише собаки, які отримали хірургічне лікування з приводу CCLR, тому собаки, у яких спочатку було діагностовано VBP та CCLR і зрештою не проходили операцію, були виключені. Іншим обмеженням було різноманітність захворювань, які призвели до евтаназії контрольних собак, і той факт, що поверхні суглобів не оцінювалися, особливо тому, що контрольна популяція мала вищий середній вік.

Однак історія хвороби була всебічно оцінена, щоб виключити попередні інфекції ÖVPP або захворювання, які могли вразити суглоби. Крім того, контрольних собак досліджували протягом того самого періоду часу та в тій же місцевості, що й собак CCLR, тому ймовірність виявлення VBP не була настільки сильною. Останнє обмеження стосувалося визначення наявності VBP. У цьому дослідженні ми використовували серологію, мікроскопію в цитології SF та біопсію синовіальної оболонки, а також ПЛР крові та SF, щоб максимізувати ймовірність виявлення VBP.

Проте позитивні серологічні результати не були доказом причинного зв’язку аномалій, виявлених у суглобі. Крім того, було неможливо провести серологію для всіх шуканих патогенів, а також не можна було провести імуногістохімію та/або ПЛР для біопсії, щоб збільшити ймовірність виявлення вибраних VBP.

Висновки

У цьому дослідженні не вдалося продемонструвати роль різних VBP у патогенезі CCLR у собак, а також наявність чи іншу картину запалення суглобів у патоген-позитивних собак. Однак, щоб подолати обмеження цього дослідження, можуть знадобитися подальші дослідження для з’ясування можливого зв’язку між VBP і CCLR у собак.

Джерела

1. Бріоскі В., Артурс Г.І. Розрив хрестоподібної зв’язки черепа у маленьких собак (<15 кг): огляд літератури. J Малі тварини Практ. 2021;62:1037-50.

2. Gilbert S, Langenbach A, Marcellin-Little DJ, Pease AP, Ru H. Остеоартрит колінного суглоба на момент діагностики травми черепної хрестоподібної зв’язки є вищим у боксерів і собак вагою понад 35 кілограмів. Ветеринарне УЗД. 2019;60:280–8.

3. Комерфорд Е. Дж., Сміт К., Хаяші К. Оновлення щодо етіопатогенезу захворювання черепної хрестоподібної зв’язки у собак. Vet Comp Orthop Traumatol. 2011; 24: 91-8.

4. Беннет Д. Імуноопосередкований та інфекційний артрит. У: Ettinger SJ, Feldman EC, редактори. Textb Vet Intern Med Dis Dog Cat. 7-е видання Міссурі: Сондерс; 2010. стор. 743–9.

5. Doom M, de Bruin T, de Rooster H, van Bree H, Cox E. Імунопатологічні механізми у собак з розривом черепної хрестоподібної зв'язки. Вет Імунол Імунопатол. 2008;125:143-61.

6. Ерне Дж.Б., Горінг Р.Л., Кеннеді Ф.А., Шенборн В.К. Поширеність лімфоплазмоцитарного синовіту у собак із природним розривом хрестоподібної зв’язки черепа. J Am Vet Med Assoc. 2009; 235: 386-90.

7. D.ring AK, Junginger J, Hewicker-Trautwein M. Дегенерація хрестоподібної зв’язки та синовіт коленного суглоба у 56 собак з інтактними краніальними хрестоподібними зв’язками: кореляція гістологічних знахідок, кількості та фенотипів запальних клітин із віком, масою тіла та породою. Вет Імунол Імунопатол. 2018;196:5–13.

8. Muir P, Oldenhoff WE, Hudson AP, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD, et al. Виявлення ДНК ряду видів бактерій у колінних суглобах собак із запальним артритом коліна та пов’язаним з ним дегенеративним розривом передньої хрестоподібної зв’язки. Мікробний збудник. 2007;42:47-55.

9. Schwartz Z, Zitzer NC, Racette MA, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD, et al. Чи пов’язані бактеріальне навантаження та синовіт у собак із запальним артритом колінного суглоба? Vet Microbiol. 2011;148:308-16.

10. Фолі Дж., Драженович Н., Лейтенеггер К.М., Хомель Б.Б. Зв’язок між поліартритом і тромбоцитопенією та підвищеною поширеністю збудників векторних захворювань у каліфорнійських собак. Vet Rec. 2007;160:159–62.

11. Stull JW, Evason M, Carr AP, Waldner C. Імуноопосередкований поліартрит у собак: клінічні та лабораторні результати у 83 випадках у західній Канаді (1991–2001). Can Vet J. 2008; 49: 1195–203.

12. День MJ. Імунопатологія трансмісивних захворювань собак. Переносники паразитів. 2011; 4: 48.

13. Кутінас А.Ф., Кутінас С.К. Патологічні механізми, що лежать в основі клінічних проявів лейшманіозу собак, викликаного Leishmania infantum/chagasi. Ветеринар Патол. 2014;51:527–38.

14. Сільва АРС, Олівейра Х.С., Гомес А.А.Д., Бесерра ХЕО, Сільва Дж.П., Сантос-Доні Т.Р. та ін. Ураження суглобів при вісцеральному лейшманіозі собак: ортопедичне фізикальне обстеження, результати рентгенографії та комп’ютерної томографії. Ветеринар Паразитол. 2021;299:109569.

15. Белла Дж.Р., Шулл Р.М., Селсер Е.В. Поліартрит у собаки, спричинений Ehrlichia canis. J Am Vet Med Assoc. 1986;189:922-3.

16. Сайнс А, Роура Х, Мір. G, Estrada-Pea A, Kohn B, Harrus S та ін. Рекомендації для практикуючих ветеринарів щодо ерліхіозу та анаплазмозу собак у Європі. Переносники паразитів. 2015; 8: 75.

17. Zandvliet MM, Teske E, Piek CJ. Інфекції Ehrlichia та Babesia у собак у Нідерландах. Tijdschr Diergeneeskd. 2004;129:740–5.

18. Sbrana S, Marchetti V, Mancianti F, Guidi G, Bennett D. Ретроспективне дослідження 14 випадків собачого артриту, вторинного до інфекції Leishmania. J Малі тварини Практ. 2014;55:309-13.

19. Eberts MD, Diniz PPVP, Beall MJ, Stillman BA, Chandrashekar R, Breitschwerdt EB. Типові та атипові прояви інфекції Anaplasma phagocytophilum у собак. J Am Anim Hosp доц. 2011;47:e86-94.

20. Hodges S, Rishniw M. Intraarticular Dirofilaria immitis microfilariae у двох собак. Ветеринар Паразитол. 2008;152:167-70.

21. Gabrielli S, Giannelli A, Brianti E, Dantas-Torres F, Bufalini M, Fraulo M та ін. Хронічний поліартрит, пов’язаний із інфекцією Cercopitifilaria bainae у собаки. Ветеринар Паразитол. 2014;205:401-4.

22. P.rez C, Maggi RG, Diniz PPVP, Breitschwerdt EB. Молекулярна та серологічна діагностика інфекції Bartonella у 61 собаки зі Сполучених Штатів. J Vet Intern Med 2011; 25: 805–10.

23. Рондо М.П., ​​Волтон Р.М., Біссетт С., Дробац К.Дж., Васабау Р.Ж. Гнійна, несептична поліартропатія у собак. J Vet Int Med 2005;19:654–62.

24. Mylonakis ME, Soubasis N, Balakrishnan N, Theodorou K, Kasabalis D, Saridomichelakis M, et al. Молекулярна ідентифікація видів Bartonella у собак з лейшманіозом (Leishmania infantum) з або без цитологічних ознак артриту. Vet Microbiol. 2014;174:272-5.

25. Франсіно О., Альтет Л., Санчес-Роберт Е., Родрігес А., Солано-Гальего Л., Альберола Дж. та ін. Переваги ПЛР-аналізу в реальному часі для діагностики та моніторингу лейшманіозу собак. Ветеринар Паразитол. 2006;137:214-21.

26. Movilla R, Altet L, Serrano L, Tabar MD, Roura X. Молекулярне виявлення переносних патогенів у зразках крові та селезінки собак із захворюванням селезінки. Переносники паразитів. 2017; 10: 131.

27. Мартінес В., Квілес Дж., Санчес А., Роура Х, Франсіно О., Альтет Л. Собачий лейшманіоз: ключові моменти для інтерпретації результатів КПЦР. Переносники паразитів. 2011; 4: 57.

28. Я. G, Montoya A, Roura X, G.lvez R, Sainz A. Рівень серопозитивності для збудників собачих трансмісивних хвороб в Іспанії: багатоцентрове дослідження. Переносники паразитів. 2013; 6: 117.

29. Agut A, Corzo N, Murciano J, Laredo FG, Soler M. Клінічне та рентгенографічне дослідження ураження кісток і суглобів у 26 собак з лейшманіозом. Vet Rec. 2003;153:648–52.

30. Sappendel RJ, Ferrer L. Leishmaniosisa. У: Greene CE, редактор. Infect Dis Dog Cat. Філадельфія: Сондерс; 1990. стор. 450–7.

31. Lennox WJ, Smari ME, Littke PB. Собачий лейшманіоз в Канаді. Can Vet J. 1972; 13: 188–90.

32. Turrel JM, Pool R. Ураження кісток у чотирьох собак з вісцеральним лейшманіозом. Ветеринар Радіол. 1982; 23: 243-9.

33. Солано Д., Мир. G, Koutinas A, Cardoso L, Pennisi MG, Ferrer L та ін. Група LeishVet. Рекомендації LeishVet щодо практичного лікування лейшманіозу собак. Переносники паразитів. 2011; 4: 86.

34. Каміно Е, Буендіа А, Доррего А, Позо П, де Хуан Л, Домінгес Л та ін. Серомолекулярне дослідження та фактори ризику піроплазмозу коней у коней в Іспанії. Equine Vet J. 2021; 53: 771–9.

35. Solano-Gallego L, Sainz A, Roura X, Estrada-Pe.a A, Mir. G. Огляд бабезіозу собак: європейська перспектива. Переносники паразитів. 2016; 9: 336.

36. Шоу С.Е., Дей М.Дж., Лерга А., Бертлз Р.Ж., Кенні М.Дж. Anaplasma (Ehrlichia) phagocytophila: причина менінгоенцефаліту/поліартриту у собак? J Vet Intern Med. 2002;16:636.

37. Tabar MD, Francino O, Altet L, Sanchez A, Ferrer L, Roura X. ПЛР-дослідження векторних патогенів у собак, що живуть у Барселоні та її околицях, ендемічній для лейшманіозу території. Vet Rec. 2009;164:112–6.

38. Pe.a MT, Naranjo C, Klauss G, Fondevila D, Leiva M, Roura X та ін. Гістопатологічні особливості очного лейшманіозу у собак. J Comp Pathol. 2008;138:32–9.