Wykrywanie patogenów przenoszonych przez wektory u psów z regionem Morza Śródziemnego z zerwaniem więzadła krzyżowego czaszki

Fragmenty badania Marii‑Dolores Tabar, Javiera Tabara, Carolina Naranjo, Laury Altet i Xaviera Roury z 2022 r.

https://doi.org/10.1186/s13071-022-05205-x

przetłumaczone i skrócone przez Svena Jana Arndta

Wstęp

Wykrywanie patogenów przenoszonych przez wektory u psów ze zerwaniem więzadła krzyżowego czaszkowego żyjących w regionie Morza Śródziemnego ma ogromne znaczenie dla zdrowia i dobrostanu zwierząt. Dzięki dokładnemu badaniu i analizie można zidentyfikować potencjalne infekcje i podjąć odpowiednie środki w celu powstrzymania rozprzestrzeniania się choroby.

Nie należy lekceważyć roli wektorów, takich jak kleszcze i pchły, w przenoszeniu patogenów na psy. Te maleńkie pasożyty mogą przenosić różne niebezpieczne choroby, takie jak borelioza, erlichioza czy leiszmanioza. Dlatego ważne jest opracowanie specyficznych metod wykrywania w celu identyfikacji tych patogenów u psów z zerwaniem więzadła krzyżowego czaszki w regionie śródziemnomorskim.

Skuteczna diagnoza wymaga połączenia różnych technik i testów. Należą do nich na przykład testy serologiczne, badania molekularne, takie jak reakcja łańcuchowa polimerazy (PCR) lub badania kliniczne mające na celu wykrycie objawów i oznak infekcji. Kompleksowe podejście pozwala na postawienie trafnej diagnozy i wdrożenie odpowiedniego leczenia.

Wykrywanie patogenów przenoszonych przez wektory u psów z zerwaniem więzadła krzyżowego czaszki w regionie Morza Śródziemnego wymaga ścisłej współpracy między lekarzami weterynarii, laboratoriami i instytucjami badawczymi. Tylko dzięki wspólnym wysiłkom możemy pogłębić wiedzę na temat tych chorób, opracować środki zapobiegawcze i poprawić zdrowie psów.

Ogólnie rzecz biorąc, wykrycie patogenów przenoszonych przez wektory u psów z zerwaniem więzadła krzyżowego czaszki w regionie śródziemnomorskim byłoby ważnym krokiem w kierunku ograniczenia rozprzestrzeniania się infekcji i zapewnienia dobrostanu zwierząt.

tło

Zerwanie więzadła krzyżowego czaszki ( CCLR ) jest częstą przyczyną kulawizny kończyn miednicy u psów, najczęściej na skutek procesu zwyrodnieniowego, który powoduje zerwanie więzadła. Opisano kilka czynników ryzyka, takich jak wiek, rasa, płeć, status sterylizacji i masa ciała [1,2]. Uważa się CCLR ma wieloczynnikowe pochodzenie, obejmujące genetykę, anatomię i przewlekłe zapalenie stawów, które ostatecznie prowadzi do zerwania więzadeł i choroby zwyrodnieniowej stawów [3, 4].

Sugerowano, że w rozwój zmian zwyrodnieniowych CCL mogą być zaangażowane mechanizmy immunopatologiczne [5], a ponadto częstym objawem u psów z CCLR jest limfoplazmatyczne zapalenie błony maziowej [6]. W związku z tym zaproponowano dwie hipotezy dotyczące roli przewlekłego zapalenia błony maziowej w rozwoju uszkodzenia włókien więzadła krzyżowego i w konsekwencji CCLR. Pierwsza hipoteza głosi, że zapalenie błony maziowej jest zdarzeniem niemal pierwotnym prowadzącym do postępującego zniszczenia włókien więzadłowych [7].

Drugim powodem jest to, że w kilku poprzednich publikacjach donoszono o zwiększonym obciążeniu bakteryjnym błony maziowej w biopsjach stawów kolanowych objętych zapaleniem od psów z CCLR w porównaniu ze zdrowymi stawami kolanowymi, co sugeruje, że bakterie środowiskowe mogą wywołać trwałe przewlekłe zapalenie błony maziowej [8, 9]. Inne rodzaje patogenów, np Inne patogeny, takie jak patogeny przenoszone przez wektory (VBP), mogą powodować ostre i przewlekłe choroby stawów u psów, ale ich rola w CCLR nie została dokładnie zbadana [10-14].

W niedawnym badaniu przeprowadzonym w Brazylii stwierdzono, że u 91,3% z 46 psów chorych na leiszmaniozę wykryto nieprawidłowości w stawach w badaniu fizykalnym, prześwietleniu rentgenowskim i/lub tomografii komputerowej, ale CCLR nie znajdowało się na liście opisanych nieprawidłowości stawów [14 ] Inne VBP, takie jak Ehrlichiacanis, Anaplasma phagocytophilum, Rickettsiarickettsii, Borrelia burgdorferi, Babesia canis, Bartonellavinsonii subsp. berkhoffii i filariae powiązano także z chorobami stawów, takimi jak: B. Zapalenie wielostawowe u psów [4,10, 15-24].

Celem tego badania jest wykrycie wielu VBP u psów z CCLR, ustalenie, czy istnieje związek pomiędzy obecnością VBP i CCLR oraz określenie obecności specyficznego wzorca zapalnego w błonie maziowej psów z CCLR i VBP.

Metody

Było to badanie prospektywne z udziałem 46 psów skierowanych do leczenia chirurgicznego CCLR i 16 psów z grupy kontrolnej, które poddano eutanazji z powodu schorzeń niezwiązanych ze stawami. Pobrane próbki obejmowały krew, płyn maziowy i biopsję błony maziowej.

Badania na patogeny obejmowały serologię w kierunku Leishmania infantum (ilościowy ELISA), Ehrlichiacanis/ewingii, Borrelia burgdorferi, Anaplasma phagocytophilum/platys i Dirofilaria immitis (test 4DX IDEXX), a także PCR w kierunku L. infantum, Ehrlichia/Anaplasma spp., Bartonella spp., piroplazmy (Babesia spp. i Theileria spp.) i filariae (D. immitis, Dirofilaria repens, Acanthocheilonema dracunculoides, Acanthocheilonema reconditum i Cercopithifilariaspp.) w próbkach pełnej krwi (EB) i płynu maziowego (SF) pobranego na EDTA. Dodatkowo wykonano cytologię SF i ocenę histopatologiczną błony maziowej.

Wyniki

Do badania włączono 62 psy, 46 z CCLR i 16 z grupy kontrolnej. CCLR dotyczyło dwudziestu pięciu samic psów (17 nienaruszonych i osiem wykastrowanych) i 21 samców (15 nienaruszonych i sześć wykastrowanych) w wieku od 6 miesięcy do 11 lat. Było 16 różnych ras, z których najczęstszymi były psy mieszane (n = 18). W grupie kontrolnej znajdowało się osiem suczek (cztery nienaruszone i cztery wykastrowane) oraz osiem samców (sześć nienaruszonych i dwa wykastrowane) w wieku od 4 do 17 lat i 10 różnych ras (Dodatkowy plik 1: Tabela S1).

Przyczynami eutanazji były: nowotwór (pięć), przewlekła niewydolność nerek (dwa), rozszerzenie i skręt żołądka (jedna), nadczynność kory nadnerczy przysadki (jedna), przepuklina dysku (dwa), niedrożność cewki moczowej (jedna), niewydolność serca (dwa), padaczka oporna na leczenie (jeden) i ostra niewydolność wątroby (jeden).

Żaden z psów objętych tym badaniem nie miał historii klinicznej, objawów klinicznych ani nieprawidłowości kliniczno-patologicznych sugerujących zakażenie VBP. Częstość występowania VBP w grupie CCLR wynosiła 19,6% (9/46). Leishmania infantum wykryto u sześciu psów, z których trzy były seropozytywne, jeden był dodatni w teście SF-PCR, a dwa były seropozytywne i dodatnie w teście SF-PCR. Ehrlichia spp. wykryto u trzech psów, z których dwa były seropozytywne, a jeden był seropozytywny i miał pozytywny wynik testu PCR we krwi (E. canis).

Jeden z tych psów został zakażony L. infantum (pozytywny wynik SF-PCR) i Ehrlichia spp. współzakażone (seropozytywne). Na koniec wykryto DNA Theileriaequi w próbce SF psa (dodatkowy plik 2: tabela S2). W grupie kontrolnej częstość występowania VBP u psów wynosiła 18,8% (3/16). Wszystkie trzy psy dały wynik pozytywny na L. infantum, jeden seropozytywny, jeden pozytywny w teście PCR we krwi i jeden seropozytywny, a także zarówno we krwi, jak i SF PCR dodatni (Dodatkowy plik 2: Tabela S2). Za pomocą mikroskopii świetlnej w rozmazie SF żadnego z psów objętych tym badaniem nie wykryto VBP, a ogólna częstość występowania VBP nie różniła się statystycznie pomiędzy psami z CCLR i psami kontrolnymi [iloraz szans (OR) = 0,949, 95% pewności przedział (CI) 0,22-4,05, p = 0,629].

Jednostronną CCLR stwierdzono u 29 psów (w tym 5 z VBP), natomiast obustronną CCLR u 17 psów (w tym 4 z VBP), co oznacza, że ​​obecność obustronnej CCLR nie była statystycznie częstsza u psów z VBP (OR = 0,677 , 95% CI 0,15-2,97, p = 0,439). Badanie histopatologiczne biopsji błony maziowej ujawniło zapalenie błony maziowej o różnych wzorach zapalnych, w tym limfoplazmocytowe (17), neutrofilowe (jeden), ziarniniakowe (jeden) i mieszane limfoplazmatyczno-ziarniniakowe (dwa) u 45,6% (21/46) psów z CCLR); oraz u 43,7% (7/16) psów kontrolnych, u wszystkich stwierdzono naciek limfoplazmatyczny.

Obecność zapalenia błony maziowej nie była statystycznie częstsza u psów z CCLR w porównaniu z psami kontrolnymi (χ2 = 0,017, df = 1, P = 0,895) ani u psów z lub bez VBP (χ2 = 0,141, df = 1, P = 0,708) . Co więcej, nie stwierdzono innego ani specyficznego wzorca stanu zapalnego u psów z VBP, niezależnie od tego, czy miały CCLR, czy były psami kontrolnymi (Dodatkowy plik 2: Tabela S2. Przeglądając wyniki psów z dodatnim wynikiem VBP i CCLR, dwa z trzech psów). z L. infantum PCR dodatnim, ale bez wcześniejszej historii klinicznej lub diagnozy zakażenia Leishmania, wystąpiły objawy kliniczne sugerujące jawną leiszmaniozę w okresie od 9 do 12 miesięcy po operacji CCLR (plik dodatkowy 2: Tabela S2).

dyskusja

W badaniu tym nie wykazano roli VBP w CCLR ani obecności specyficznego wzorca zapalenia stawów u psów z dodatnim wynikiem VBP, chociaż kilka chorób przenoszonych przez wektory powiązano z uszkodzeniem stawów u psów [4, 10, 14, 16 – 22, 24], a niektóre z nich, zwłaszcza leiszmanioza, uważane są za endemiczne na obszarze, na którym prowadzono niniejsze badanie [28].

Prawdopodobnie potrzebne byłyby większe badania kliniczno-kontrolne w celu wyjaśnienia roli różnych organizmów przenoszonych przez wektory jako przyczyny lub kofaktora rozwoju CCLR. W przypadku leiszmaniozy psów częstość występowania problemów ortopedycznych waha się od 44,8% do 91,3%, gdy połączono badanie ortopedyczne i obrazowanie (radiologię i/lub tomografię komputerową) w celu wykrycia nieprawidłowości w stawach [14, 29]. Do nieprawidłowości stwierdzonych w badaniu ortopedycznym zalicza się sztywność stawów, kulawizny, obrzęk tkanek miękkich, ból lub trzeszczenie stawów oraz niepełnosprawność funkcjonalną.

Psy z CCLR mogą mieć jedną lub więcej z opisanych anomalii ortopedycznych, ale w poprzednich badaniach nie było konkretnych informacji na temat częstości występowania CCLR u psów cierpiących na leiszmaniozę. Teoretycznie kulawizna w leiszmaniozie może być spowodowana zapaleniem wielostawowym z dodatkowym zajęciem kości lub mięśni, zwykle wtórnym do stanu zapalnego związanego z odkładaniem się kompleksów immunologicznych w stawie w wyniku reakcji nadwrażliwości typu III [4, 12, 30].

Może jednak wystąpić również pierwotne zakażenie stawów, a pasożyty zidentyfikowano w makrofagach na podstawie badania cytologicznego płynu maziowego i badania histologicznego błon maziowych [31, 32]. Zatem u zakażonych psów może wystąpić zapalenie jednego stawu, zapalenie skąpostawowe lub zapalenie wielostawowe [18], a według niektórych doniesień staw kolanowy może być zajęty w prawie 80% przypadków [14]. W tym badaniu L. infantum był najczęstszym VBP wykrywanym u psów z CCLR, chociaż jego częstość występowania nie różniła się znacząco od częstości występowania u psów kontrolnych, co sugeruje, że zakażenie Leishmania nie odgrywa roli w patogenezie CCLR.

Możliwym wyjaśnieniem wykrycia w obu grupach psów może być wysoka częstość występowania subklinicznych infekcji na obszarach endemicznych leiszmaniozy [28, 33].

Wcześniej opisywano związek między zapaleniem wielostawowym a erlichiozą; nie było jednak na to jednoznacznych dowodów i nie wykluczono innych możliwych koinfekcji, dlatego związek ten budził kontrowersje [10, 15-17]. W niniejszym badaniu u trzech psów z CCLR wykryto przeciwciała lub DNA Ehrlichia. Jednakże u zaledwie dwóch psów seropozytywnych nie potwierdzono zakażenia, co może być po prostu spowodowane ekspozycją lub wcześniejszą infekcją. Trzeci pies, który był seropozytywny i miał pozytywny wynik testu PCR pod względem E. canis, nie miał innych objawów klinicznych ani nieprawidłowości w badaniach laboratoryjnych sugerujących jawną lub subkliniczną erlichiozę przed lub po operacji CCLR.

Może to wskazywać, że pies znajdował się albo w ostrej fazie choroby i sam wyzdrowiał, albo w fazie subklinicznej. Obydwa scenariusze prawdopodobnie wykluczają związek pomiędzy CCLR i infekcją Ehrlichia. Theileria equi to jedna z piroplazm koni, która jest enzootyczna w Hiszpanii, a prawie połowa koni ma przeciwciała lub krążącą parazytemię [34].

Pasożyt ten sporadycznie wykrywano u psów, jednak jego znaczenie epidemiologiczne i kliniczne pozostaje nieznane [35]. Wszystko to oraz fakt, że pies biorący udział w tym badaniu z T. równo w SF nie wykazywał innych nieprawidłowości kliniczno-patologicznych przez cały okres badania, może wskazywać, że patogen ten był oportunistyczny i nie miał znaczenia klinicznego dla CCLR.

Chociaż Bartonella, A. phagocytophilum, B. burgdorferi, Filariae i inne piroplazmy, takie jak Babesia, zostały powiązane z ostrym lub przewlekłym zapaleniem wielostawowym psów [10, 13, 17, 19-22, 36], u żadnego psa w tym badaniu nie stwierdzono żadnego pozytywnego wyniku tego patogenu. Wyniki te mogą być spójne z lokalną częstością geograficzną tych VBP stwierdzoną w poprzednich badaniach na obszarze objętym niniejszym badaniem [16, 27, 34, 37].

Należy jednak zauważyć, że ograniczona czułość zastosowanych technik i ograniczenia związane z próbkami pobranymi do badania mogły również przyczynić się do niemożności wykrycia tych organizmów Limfoplazmocytowe zapalenie stawów było najczęstszym objawem histopatologicznym w tym badaniu, zarówno w psy z CCLR i bez. Jest to zgodne z wcześniejszymi publikacjami, w których powszechnie opisywano limfoplazmatyczne zapalenie błony maziowej u psów z CCLR [6], ale wykrywano je również w próbkach pobranych pośmiertnie od psów bez CCLR [7].

Z drugiej strony reaktywne zapalenie stawów o podłożu immunologicznym ma charakter głównie neutrofilowy, co wynika z odkładania się rozwiniętych kompleksów immunologicznych w wyniku zakażenia VBP [4, 11, 12, 18, 29]. Fakt ten wzmacnia pogląd, że VBP nie odgrywa żadnej roli w patogenezie CCLR, wraz z faktem, że w tym badaniu ani wzór zapalny, ani częstość występowania zapalenia błony maziowej nie różniły się statystycznie u psów z CCLR lub bez CCLR lub między psami z lub bez VBP.

Chociaż nie było to statystycznie istotne, u trzech psów z CCLR w tym badaniu wykazano ziarniniakowe zapalenie błony maziowej, rodzaj zapalenia obserwowany również w kilku tkankach pacjentów z leiszmaniozą [33, 38], ale tylko u jednego z nich stwierdzono leiszmaniozę. Chociaż zapalenie ziarniniakowe jest zwykle związane z obecnością Leishmania w tkankach [12, 13], u tego seropozytywnego i LeishmaniaPCR-dodatniego psa z ziarniniakowym zapaleniem błony maziowej nie wykryto żadnych amastigotów.

Przyczyna zapalenia ziarniniakowego u pozostałych dwóch psów pozostaje niejasna. Dlatego też w obecnym badaniu nie można definitywnie wykluczyć możliwej roli tych VBP w patogenezie zapalenia błony maziowej i być może także CCLR u niektórych z tych psów. Badanie to ma pewne ograniczenia. Mała liczba psów uwzględnionych w badaniu, wynikająca z trudności w rekrutacji przypadków ze względu na rygorystyczne kryteria włączenia do badania oraz fakt, że było to badanie prospektywne z grupą kontrolną, powoduje, że do wyników statystycznych należy podchodzić z ostrożnością.

Dodatkowo do badania włączono tylko psy, które poddano leczeniu chirurgicznemu z powodu CCLR, zatem wykluczono psy, u których początkowo zdiagnozowano VBP i CCLR i które ostatecznie nie przeszły operacji. Kolejnym ograniczeniem była różnorodność chorób, które doprowadziły do ​​eutanazji psów kontrolnych oraz fakt, że nie oceniano powierzchni stawów, zwłaszcza że populacja kontrolna miała wyższą średnią wieku.

Jednakże wywiad chorobowy został szczegółowo oceniony, aby wykluczyć wcześniejsze zakażenia ÖVPP lub choroby mogące wpływać na stawy. Ponadto psy kontrolne badano w tym samym czasie i na tym samym obszarze co psy CCLR, więc prawdopodobieństwo wykrycia VBP nie miało tak dużego wpływu. Ostatnie ograniczenie dotyczyło określenia obecności VBP. W tym badaniu wykorzystaliśmy serologię, mikroskopię w cytologii SF i biopsję błony maziowej, a także PCR we krwi i SF, aby zmaksymalizować prawdopodobieństwo wykrycia VBP.

Jednakże pozytywne wyniki badań serologicznych nie stanowiły dowodu na związek przyczynowy nieprawidłowości stwierdzonych w stawie. Co więcej, nie było możliwe wykonanie badań serologicznych dla wszystkich poszukiwanych patogenów, a także wykonanie biopsji immunohistochemicznej i/lub PCR w celu zwiększenia prawdopodobieństwa wykrycia wybranych VBP.

Wnioski

W badaniu tym nie udało się wykazać roli różnych VBP w patogenezie CCLR u psów ani obecności lub innego rodzaju zapalenia stawów u psów zakażonych patogenem. Jednakże, aby przezwyciężyć ograniczenia tego badania, mogą być konieczne dalsze badania w celu wyjaśnienia możliwego związku pomiędzy VBP i CCLR u psów.

Źródła

1. Brioschi V, Arthurs GI. Zerwanie więzadła krzyżowego czaszki u małych psów (<15 kg): przegląd literatury narracyjnej. J Mała praktyka animacyjna. 2021;62:1037–50.

2. Gilbert S, Langenbach A, Marcellin-Little DJ, Pease AP, Ru H. Choroba zwyrodnieniowa stawów Stifle w momencie rozpoznania uszkodzenia więzadła krzyżowego czaszki jest większa u bokserów i psów ważących powyżej 35 kilogramów. USG weterynarza Radiol. 2019;60:280–8.

3. Comerford EJ, Smith K, Hayashi K. Aktualizacja etiopatogenezy choroby więzadła krzyżowego czaszkowego u psów. Vet Comp Orthop Traumatol. 2011;24:91–8.

4. Bennett D. Zapalenie stawów o podłożu immunologicznym i zakaźnym. W: Ettinger SJ, Feldman EC, wyd. Textb Weterynarz Stażysta Med Dis Pies Kot. Wydanie 7, Missouri: Saunders; 2010. s. 743–9.

5. Doom M, de Bruin T, de Rooster H, van Bree H, Cox E. Mechanizmy immunopatologiczne u psów z zerwaniem więzadła krzyżowego czaszki. Vet Immunol Immunopatol. 2008;125:143–61.

6. Erne JB, Goring RL, Kennedy FA, ​​​​Schoenborn MŚ. Częstość występowania limfoplazmatycznego zapalenia błony maziowej u psów z naturalnie występującym zerwaniem więzadła krzyżowego czaszki. J Am Vet Med Assoc. 2009;235:386–90.

7. D.ring AK, Junginger J, Hewicker-Trautwein M. Zwyrodnienie więzadeł krzyżowych i zapalenie błony maziowej stawu kolanowego u 56 psów z nienaruszonymi więzadłami krzyżowymi czaszki: korelacja wyników histologicznych oraz liczby i fenotypów komórek zapalnych z wiekiem, masą ciała i rasą. Vet Immunol Immunopatol. 2018;196:5–13.

8. Muir P, Oldenhoff WE, Hudson AP, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD i in. Wykrywanie DNA różnych gatunków bakterii w stawach kolanowych psów z zapaleniem stawów kolanowych i powiązanym zwyrodnieniowym zerwaniem więzadła krzyżowego przedniego. Mikrob Patogen. 2007;42:47–55.

9. Schwartz Z, Zitzer NC, Racette MA, Manley PA, Schaefer SL, Markel MD i in. Czy obciążenie bakteryjne i zapalenie błony maziowej są powiązane u psów z dławiącym zapaleniem stawów? Weterynarz Mikrobiol. 2011;148:308–16.

10. Foley J., Drazenovich N., Leutenegger CM, Chomel BB. Związek między zapaleniem wielostawowym i małopłytkowością a zwiększoną częstością występowania patogenów przenoszonych przez wektory u psów kalifornijskich. Zalecenie weterynarza 2007;160:159–62.

11. Stull JW, Evason M, Carr AP, Waldner C. Zapalenie wielostawowe o podłożu immunologicznym u psów: wyniki kliniczne i laboratoryjne w 83 przypadkach w zachodniej Kanadzie (1991–2001). Can Vet J. 2008;49:1195–203.

12. Dzień MJ. Immunopatologia chorób przenoszonych przez wektory psów. Wektory pasożytów. 2011;4:48.

13. Koutinas AF, Koutinas CK. Patologiczne mechanizmy leżące u podstaw wyników klinicznych leiszmaniozy psów wywołanej przez Leishmania infantum/chagasi. Patol weterynarza. 2014;51:527–38.

14. Silva ARS, Oliveira HS, Gomes AAD, Beserra HEO, Silva JP, Santos-Doni TR i in. Wspólne zaangażowanie w leiszmaniozę trzewną u psów: badanie ortopedyczne, wyniki badań radiograficznych i tomografii komputerowej. Weterynarz Parasitol. 2021;299:109569.

15. Bellah JR, Shull RM, Selcer EV. Zapalenie wielostawowe związane z Ehrlichia canis u psa. J Am Vet Med Assoc. 1986;189:922–3.

16. Sainz A, Roura X, Mir. G, Estrada-Pea A, Kohn B, Harrus S i in. Wytyczne dla lekarzy weterynarii dotyczące erlichiozy i anaplazmozy psów w Europie. Wektory pasożytów. 2015;8:75.

17. Zandvliet MM, Teske E, Piek CJ. Zakażenia Ehrlichia i Babesia u psów w Holandii. Tijdschr Diergeneeskd. 2004;129:740–5.

18. Sbrana S, Marchetti V, Mancianti F, Guidi G, Bennett D. Retrospektywne badanie 14 przypadków psiego zapalenia stawów wtórnego do zakażenia Leishmania. J Mała praktyka animacyjna. 2014;55:309–13.

19. Eberts MD, Diniz PPVP, Beall MJ, Stillman BA, Chandrashekar R, Breitschwerdt EB. Typowe i nietypowe objawy zakażenia Anaplasma phagocytophilum u psów. J Am Anim Hosp Assoc. 2011;47:e86-94.

20. Hodges S, Rishniw M. Śródstawowe Dirofilaria immitis microfilariae u dwóch psów. Weterynarz Parasitol. 2008;152:167–70.

21. Gabrielli S, Giannelli A, Brianti E, Dantas-Torres F, Bufalini M, Fraulo M i in. Przewlekłe zapalenie wielostawowe związane z zakażeniem Cercopithifilaria bainae u psa. Weterynarz Parasitol. 2014;205:401–4.

22. P.rez C, Maggi RG, Diniz PPVP, Breitschwerdt EB. Diagnostyka molekularna i serologiczna zakażenia Bartonella u 61 psów ze Stanów Zjednoczonych. J Vet Intern Med 2011;25:805–10.

23. Rondeau MP, Walton RM, Bissett S, Drobatz KJ, Washabau RJ. Ropna, nieseptyczna poliartropatia u psów. J Vet Int Med 2005;19:654–62.

24. Mylonakis ME, Soubasis N, Balakrishnan N, Theodorou K, Kasabalis D, Saridomichelakis M i in. Identyfikacja molekularna gatunków Bartonella u psów chorych na leiszmaniozę (Leishmania infantum) z cytologicznymi objawami zapalenia stawów lub bez nich. Weterynarz Mikrobiol. 2014;174:272–5.

25. Francino O, Altet L, Sanchez-Robert E, Rodriguez A, Solano-Gallego L, Alberola J i in. Zalety testu PCR w czasie rzeczywistym w diagnostyce i monitorowaniu leiszmaniozy psów. Weterynarz Parasitol. 2006;137:214–21.

26. Movilla R, Altet L, Serrano L, Tabar MD, Roura X. Molekularne wykrywanie patogenów przenoszonych przez wektory w próbkach krwi i śledziony od psów z chorobą śledziony. Wektory pasożytów. 2017;10:131.

27. Martínez V, Quilez J, Sanchez A, Roura X, Francino O, Altet L. Leiszmanioza psów: kluczowe punkty dla interpretacji wyników qPCR. Wektory pasożytów. 2011;4:57.

28. Ja. G, Montoya A, Roura X, G.lvez R, Sainz A. Wskaźniki seropozytywności dla czynników chorób przenoszonych przez wektory psów w Hiszpanii: badanie wieloośrodkowe. Wektory pasożytów. 2013;6:117.

29. Agut A, Corzo N, Murciano J, Laredo FG, Soler M. Badanie kliniczne i radiograficzne zmian kostnych i stawowych u 26 psów chorych na leiszmaniozę. Zalecenie weterynarza 2003;153:648–52.

30. Sappendel RJ, Ferrer L. Leishmaniosisa. W: Greene CE, wyd. Zainfekuj Dis Dog Cat. Filadelfia: Saunders; 1990. s. 450–7.

31. Lennox WJ, Smari ME, Littke PB. Leiszmanioza psów w Kanadzie. Can Vet J. 1972;13:188–90.

32. Turrel JM, Pool R. Zmiany kostne u czterech psów z leiszmaniozą trzewną. Weterynarz Radiol. 1982;23:243–9.

33. Solano D, Mir. G, Koutinas A, Cardoso L, Pennisi MG, Ferrer L i in. Grupa LeishVet. Wytyczne LeishVet dotyczące praktycznego leczenia leiszmaniozy psów. Wektory pasożytów. 2011;4:86.

34. Camino E, Buendia A, Dorrego A, Pozo P, de Juan L, Dominguez L i in. Badanie seromolekularne i czynniki ryzyka piroplazmozy koni u koni w Hiszpanii. Weterynarz koni J. 2021;53:771–9.

35. Solano-Gallego L, Sainz A, Roura X, Estrada-Pe.a A, Mir. G. Przegląd babeszjozy psów: perspektywa europejska. Wektory pasożytów. 2016;9:336.

36. Shaw SE, Day MJ, Lerga A, Birtles RJ, Kenny MJ. Anaplasma (Ehrlichia) phagocytophila: przyczyna zapalenia opon i mózgu/zapalenia wielostawowego u psów? J Weterynarz, stażysta Med. 2002;16:636.

37. Tabar MD, Francino O, Altet L, Sanchez A, Ferrer L, Roura X. Badanie PCR patogenów przenoszonych przez wektory u psów żyjących w Barcelonie i okolicach, obszarze endemicznym dla leiszmaniozy. Zalecenie weterynarza 2009;164:112–6.

38. Pe.a MT, Naranjo C, Klauss G, Fondevila D, Leiva M, Roura X i in. Cechy histopatologiczne leiszmaniozy ocznej u psa. J Comp Pathol. 2008;138:32–9.